Composición y estructura de la comunidad de aves acuáticas en la ZSCE Estero El Soldado.

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Composición y estructura de la comunidad de aves acuáticas en la ZSCE
                         Estero El Soldado.
                                  German Leyva García1*
                                 Daniel Guevara Aguirre2
                               Jaqueline García Hernández1
                  1 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo
                       2 Centro Regional de Investigación Pesquera
                      *Autor para correspondencia: gleyva@ciad.mx

                                         Resumen
El Estero El Soldado (EES) es un humedal de gran importancia ecológica, económica y social
en la región de Guaymas, Sonora. Para el grupo de aves, el humedal representa
principalmente un sitio de alimentación y descanso,y es uno de los componentes con mayor
diversidad y abundancia durante todo el año. Se realizó el monitoreo en el trascurso de doce
meses (octubre 2017-septiembre 2018), realizando transectos en siete diferentes zonas
geomorfológicas del área de estudio. Con los datos obtenidos se determinóla abundancia y
diversidad, estacional y espacial. La comunidad de aves acuáticas del EES fue de 58 especies,
de 18 familias, siendo Ardeidae, Scolopacidae, Anatidae y Laridae, las de mayor
representación. La temporalidad de las especies estuvo representada por 33 especies
residentes (57%) y 25 especies migratorias (43%),ocho de las especies (15.70 %) están en
alguna categoría de conservación. No se registraron diferencias significativas (F= 0.285,
p=0.598) al comparar el número de individuos durante marea alta y marea baja, sin embargo;
se registró un total de 2,862 individuos en marea alta y 3,583 individuos en marea baja.
Estacionalmente se observó un marcado pico en el conteo de los meses de invierno, diferente
a las otras tres temporadas climáticas (F= 14.422, p < 0.001). Los grupos que representan
mayor cantidad de individuos son la familia Anatidae, Scolopacidae, Sternidae, Laridae y
Ardeidae. Con relación a la diversidad de especies, se determinó una mayor diversidad en
marea alta y durante las temporadas de invierno, primavera y verano.Las variaciones en la
abundancia y diversidad pueden estar dadas por las condiciones del sitio y por el
comportamiento y/o hábitos particulares de cada especie, ya sea de manera individual o en
grupo.

Key words: monitoreo, diversidad, conservación.

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Introducción

EES es un sitio de gran diversidad biológica, de importancia ecológica, económica y social
en la región de Guaymas, Sonora. Este humedal está conformado por seis sistemas naturales,
cuyo ensamble lo hace único: lagunar costero, estuarino, comunidad de manglar, dunas
costeras, matorral espinoso y parte de la zona litoral (Gobierno del Estado de Sonora-
CEDES, 2018).

Las aves son uno de los grupos de mayor importancia por la diversidad de especies y
abundancia,de las 408 especies de plantas y animales que lo habitan, 75 son aves (Gobierno
del Estado de Sonora- CEDES, 2018). En el EES se encuentran un 46% de las 172 aves
acuáticas reportadas para Sonora (Villaseñor-Gómez et al, 2010). Los humedales han
demostrado ser de gran importancia para las aves, especialmente para las aves migratorias
como un sitio de descanso y alimentación donde almacenan energía para continuar su viaje
hacia el sur o al norte (Hernández-Vázquez, 2005). El estero es importante principalmente
para la alimentación, el descanso, tanto para aves residentes y migratorias; y en especial para
la reproducción de una especie, el charrán mínimo, Sterna antillarum, ya que se ha
documentado la reproducción de esta especie en la parte norte del estero (Tordesillas, 1997;
Palacios y Mellink, 1996).

La utilización de estos organismos como indicadores en los monitoreos biológicos es muy
común, teniendo en cuenta las ventajas que representan: son animales conspicuos fáciles de
estudiar a diferentes escalas espaciales y temporales; son consumidores en diferentes niveles
tróficos que pueden reflejar el estado de otros grupos biológicos y posibles perturbaciones;
tienen ciclos biológicos bien definidos: reproducción, migración, etc. (Ormerod y Tyler,
1993; Kushlan, 1993; Amat y Green, 2010; Ma et al, 2010).

Los datos generados en este trabajo son de gran utilidad para actualizar el listado de especies,
composición y estructura de la comunidad aviar, con el fin de tener información necesaria
para ser usada en el manejo del ecosistema.

Metodología

Área de estudio

El Estero El Soldado (EES) es una Área Natural Protegida del Estado de Sonora, en categoría
de Zona Sujeta a Conservación Ecológica (figura 1). Está ubicada en las coordenadas 27° 57´
N y 110° 29´ O, en el extremo sureste de la región central del Golfo de California (Brusca et
al, 2005), y tiene influencia urbana de dos ciudades: Guaymas (20 km al sureste) y San Carlos
Nuevo Guaymas (10 km al Oeste), en Sonora, México. Se caracteriza por tener un clima del
tipo seco muy cálido, con una precipitación promedio anual de 233.49 mm. La vegetación
está representada por manglar (Rhizophora mangle, Avicennia germinans y Laguncularia
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racemosa), siendo el limite más norteño del continente de estas especies juntas; así como
vegetación halófita, pastos marinos, etc. La profundidad media es de 60 cm (Arizmendi y
Valdemar, 2000).

                            Figura 1. Ubicación del EES y zonas I-VII.

Monitoreo

De octubre 2017 a septiembre 2018, se realizaron monitoreos mensuales en el EES. Se utilizó
la zonificación de Guzmán (1993) y Tordecillas (1997) que definieron siete unidades
geomorfológicas (figura 1, zonas I-VII), dadas por la suma de las siguientes características:
aguas superficiales y subterráneas, geología, edafología y vegetación. En cada unidad se
realizaron transectos (de diferentes longitudes y periodo de tiempo) a bordo de kayak y a pie,
dependiendo de la profundidad del agua (Tordecillas, 1997). En cada visita mensual, se
realizaron dos censos que representaron los periodos de marea alta y marea baja. Los conteos
siempre se realizaron por la misma persona, con ayuda de binoculares Alpen 8X42 y
telescopio Bausch Lomb 15X- 60X.

Listado de especies
                                                                                            3
La identificación, hábitos alimenticios (gremio) y estacionalidad fue consultada en las guías
de Howell y Webb (1995); y Sibley (2000). Los nombres comunes y científicos fueron
tomados de la lista actualizada de especies y nombres comunes AOS para México (Berlanga,
2017). Se consultó la NOM-059-SEMARNAT-2010 y la lista roja de la International Union
for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN) para evaluar si las especies
registradas estaban en algún estatus de conservación.

Estimaciones de abundancia y riqueza de especies

Se calculó la abundancia relativa en relación al número total de individuos para cada especie
entre la distancia recorrida en los transectos (aves/km).

Se determinó la diversidad de la comunidad de aves, mediante el índice de dominancia de
Simpson (D):

                                         D=∑(ni/N)2.

                        Dónde: ni=número de individuos de la especie i

                       N=número total de individuos de todas las especies

El valor máximo del índice es 1; mientras los valores sean más cercanos a éste, la dominancia
es menor, así pues; se usa 1-D como índice de diversidad, donde valores cercanos a 1,
representan alta diversidad. El complemento 1/D, se usa para observar mayores diferencias
cuando D y 1-D son muy parecidos.

Los datos se agruparon en temporada del año para mayor comprensión: otoño (octubre,
noviembre y diciembre), invierno (enero, febrero y marzo), primavera (abril, mayo y junio)
y verano (julio, agosto y septiembre).

Análisis estadístico

Con ayuda del paquete estadístico Statistica 7.0®, se realizó un Análisis de Varianza
(ANDEVA) de una vía con la finalidad de comparar el número de aves que se observaron
durante todo un año de muestreo durante periodos de marea alta y periodos de marea baja.
Con la finalidad de determinar si existen diferencias estadísticas al comparar el número de aves
observadas estacionalmente se realizó un ANDEVA, adicionalmente se realizó una prueba de
Tukey para observar entre qué estaciones climáticas existían diferencias en el número de
aves.

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Resultados

Listado de especies

La comunidad de aves acuáticas del EES fue de 58 especies (Tabla 1), de 18 familias que
estuvieron en el rango de 1 especie (7 familias monoespecie) a 11 especies (familia
Ardeidae). Las familias Ardeidae, Scolopacidae,Anatidae y Laridae, juntas; representan el
56.90% del total de las especies. Tordecillas (1997), registro un total de 76 especies en dos
años de esfuerzo de muestreo (1992-1993), pudiendo incluir especies de las familias
Gavvidae (colimbos) y Sulidae (bobos). La diversidad aviar del lugar es consecuencia de la
suma de varios factores: ruta migratoria del Pacifico, cercanía de la división de las regiones
biogeográficas Neártica y Neotropical, la abundancia de alimento, poca perturbación del ser
humano, etc. (Tordecillas 1997; Navarro-Sigüenza et al, 2014).

La temporalidad de las especies estuvo representada por 33 especies residentes (57%) y 25
especies migratorias (43%). Los grupos de mayor representación migratoria son la familia
Anatidae y Scolopacidae. Mientras que la familia Ardeidae es la familia que representa la
mayor proporción de especies residentes.

Navarro-Sigüenza et al (2014), señala que este comportamiento de porcentaje equitativo
residentes/migratorias, es común en ambientes acuáticos costeros de México. En el Pacifico
Mexicano diversos autores han encontraron el mismo comportamiento estacional: Guzmán
et al (1994) en el estero de San José del Cabo y Amador et al (2006) el Estero Rancho, Zárate-
Ovando et al (2008), en Bahía Magdalena-Almejas, en Baja California Sur; Cupul-Magaña
et al (2000), Martínez y Cupul-Magaña (2002) en Bahía de Banderas, Hernández-Vázquez
(2005) en Laguna de Agua Dulce y el Estero El Ermitaño, en Jalisco; Sánchez-Bon et al
(2010), complejo lagunar San Ignacio-Navachiste-Macapule, en Sinaloa.

La agrupación por gremio fue muy similar: las aves que son nadadoras y/o buceadoras (N/B)
fue de 13 especies, vadeadoras (V) fue de 14 especies, predadores aéreos fue de 12 especies
y playeras y/o limícolas fue de 19 especies. Lo anterior puede deberse a los diferentes tipos
de hábitats que conforman el EES, que representan recursos en cantidad y calidad para todas
las adaptaciones alimenticias de la avifauna (Sarrías et al, 1996).

Ocho de las especies (15.70 %) están en alguna categoría dentro de la NOM-059-
SEMARNAT y/o en la lista roja de la UICN; y son el 61.53% de la lista de especies aviares
en estatus de conservación del Programa de Manejo del EES (Gobierno del Estado de Sonora-
CEDES, 2018). Las especies registradas fueron: Avetoro mínimo (Ixobrychus exilis), Garza
rojiza (Egretta rufescens), Cigüeña americana (Mycteria americana), Chorlo nevado,
(Charadrius nivosus), Ostrero americano (Haematopus palliatus), Gaviota patas amarillas
(Larus livens), Gaviota ploma (Larus heermanni) y Rascón costero del Pacífico (Rallus
obsoletus).

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Tabla 1. Lista de especies registradas. M= Migratoria, R=Residente; N/B= Nadadora/Buceadora, V= Vadeadora, Pa= Predador aérea, P/L=
                Playera/Limícola; LC= Least Concert, Pr= Protegida, A= Amenazada, NT= Near Threatened, VU=Vulnerable.

      Nombre común                  Nombre científico             Familia         Estacionalidad     Gremio    Estatus de conservación

      Pato golondrino                  Anas acuta                                       M             N/B                LC

      Cerceta ala verde                Anas crecca                                      M             N/B                LC

       Mergo copetón                 Mergus serrator                                    M             N/B                LC

         Pato monja                   Aythya affinis              Anatidae              M             N/B                LC

      Pato cabeza roja              Aythya americana                                    M             N/B                LC

     Pato boludo menor              Bucephala albeola                                   M             N/B                LC

    Mergo cresta blanca           Lophodytes cucullatus                                 M             N/B                LC

       Garcita verde               Butorides virescens                                  R              V                 LC

         Garza azul                  Egretta caerulea                                   R              V                 LC

        Garza blanca                   Ardea alba                                       R              V                 LC

      Avetoro mínimo                 Ixobrychus exilis                                  R              V                Pr, LC

    Garza dedos dorados               Egretta thula                                     R              V                 LC

       Garza morena                  Ardea herodias               Ardeidae              R              V                 LC

Garza nocturna corona clara        Nyctanassa violacea                                  R              V                 LC

        Garza rojiza                Egretta rufescens                                   R              V               Pr , VU

       Garza tricolor                Egretta tricolor                                   R              V                 LC

      Garza ganadera                  Bubulcus ibis                                     R              V                 LC

Garza nocturna corona oscura      Nycticorax nycticorax                                 R              V                 LC

     Cigüeña americana             Mycteria americana            Ciconiidae             M              V                Pr, LC

  Martin pescador norteño           Megaceryle alcyon            Cerylidae              R              Pa                LC

         Chorlo gris               Pluvialis squatarola                                 M              P/L               LC

       Chorlo nevado               Charadrius nivosus                                   M              P/L              A , VU
                                                                Charadriidae
   Chorlo semipalmeado           Charadrius semipalmatus                                M              P/L               LC

     Chorlo pico grueso            Charadrius wilsonia                                  R              P/L               LC

       Fragata tijereta            Fregata magnificens           Fregatidae             R              P/L               LC

     Ostrero americano            Haematopus palliatus        Haematopodidae            R              P/L              Pr, LC

    Gaviota pico anillado          Larus delawarensis                                   R              Pa                LC

   Gaviota patas amarillas             Larus livens                                     R              Pa               Pr, LC

     Gaviota Bonaparte         Chroicocephalus philadelphia       Laridae               M              Pa                LC

      Gaviota reidora             Leucophaeus atricilla                                 R              Pa                LC

       Gaviota ploma                 Larus heermanni                                    R              Pa               Pr; NT

     Águila pescadora               Pandion haliaetus           Pandionidae             R              Pa                LC

 Pelicano blanco americano      Pelecanus erythrorhynchos                               M             N/B                LC
                                                                Pelecanidae
       Pelicano café              Pelecanus occidentalis                                R             N/B                LC

   Cormorán neotropical         Phalacrocorax brasilianus                               R             N/B                LC
                                                              Phalacrocoracidae
   Cormorán doble cresta          Phalacrocorax auritus                                 R             N/B                LC

  Zambullidor pico grueso          Podilymbus podiceps                                  R             N/B                LC
                                                               Podicipedidae
    Zambullidor orejón             Podiceps nigricollis                                 R             N/B                LC

 Rascón costero del Pacífico         Rallus obsoletus             Rallidae              R              P/L              A, NT

     Avoceta americana           Recurvirostra americana      Recurvirostridae          M              P/L               LC

                                                                                                                                       6
Candelero americano      Himantopus mexicanus                       M   P/L        LC

    Rayador americano           Rynchops niger        Rynchopidae       R   Pa         LC

     Picopando canelo            Limosa fedoa                           M   P/L        LC

     Playero alzacolita        Actitis macularius                       M   P/L        LC

      Playero pihuiui         Tringa semipalmata                        M   P/L        LC

     Patamarilla mayor        Tringa melanoleuca                        M   P/L        LC

     Zarapito pico largo     Numenius americanus                        M   P/L        LC
                                                      Scolopacidae
    Costurero pico corto     Limnodromus griseus                        M   P/L        LC

    Playero chichicuilote      Calidris minutilla                       M   P/L        LC

     Playero occidental         Calidris mauri                          M   P/L        LC

      Zarapito trinador       Numenius phaeopus                         M   P/L        LC

   Falaropo de cuello rojo    Phalaropus lobatus                        M   P/L        LC

        Charrán real          Thalasseus maximus                        R   Pa         LC

      Charrán elegante        Thalasseus elegans                        R   Pa         LC
                                                        Sternidae
       Charrán caspia         Hydroprogne caspia                        R   Pa         LC

      Charrán mínimo          Sternula antillarum                       R   Pa         LC

         Ibis blanco           Eudocimus albus                          R   V          LC
                                                    Threskiornithidae
      Espátula rosada           Platalea ajaja                          R   V          LC

Es importante indicar que no se registró la reproducción del charrán mínimo (Sterna
antillarum), como lo señalaron Tordesillas (1997) y Palacios y Mellink (1996), pero si la
presencia de un máximo de 8 polluelos de Chorlo pico grueso (Charadrius wilsonia) en los
meses de mayo-septiembre, en las marismas y playas fangosas del norte del estero, que
Tordesillas (1997) había sugerido como reproductor en el sitio.

Abundancia relativa y riqueza de especies

Se registraron un total de 2,862 individuos durante marea alta y 3,583 individuos durante
marea baja, sin embargo no se observaron diferencias significativas (F= 0.285, p=0.598) al
comparar los dos tipos de marea. Por lo que se deduce que, en el trascurso del día, el número
de aves es similar sin importar la condición de la marea, ya que las aves utilizan los diferentes
hábitats del EES.

Con relación a la estacionalidad se observó un marcado pico en el conteo de individuos
durante los meses de invierno(F= 14.422, p < 0.001), la cual fue diferente a las otras trs
temporadas climáticas (p= 0.005). El número de aves aumentó de octubre hasta llegar al mes
de marzo, y de allí, cae en el periodo primavera-verano (figura 1). Marzo fue el mes de mayor
abundancia de aves ya fuese en marea alta (510 individuos) y marea baja (895 individuos).
Al igual que Tordecillas (1997), se encontró el pico más alto en invierno en la abundacia
relativa, sin embargo; en el presente estudio se calculó un incremento de 75%; de 137.40

                                                                                               7
ind./km a 532.36 ind./km. Los conteos de marea baja son más variables que los de marea
alta; los números dados en febrero (que bajo un poco a comparación con marea alta) y marzo
(el número de Charrán mínimo (Sternula antillarum) contados en marea baja fue muy
elevado,179.04 ind./km. Otras especies con conteos sobresalientes en marea baja y
principalmente en otoño e invierno son: gaviota pico anillado (Larus delawarensis) con 33.42
ind. /km (otoño) y 71.08 ind. /km (invierno), gaviota ploma (Larus heermanni) 23.87 ind./km
(otoño), charrán real (Thalasseus maximus) 48.01 ind./km (otoño) y 32.09 ind./km (invierno).
En marea alta las especies sobresalientes fueron: mergo copetón (Mergus serrator) con 11.41
ind./km (otoño) y 19.10 ind./km (invierno), pelicano blanco americano (Pelecanus
erythrorhynchos) 20.42ind./km (invierno), Zambullidor pico grueso (Podilymbus podiceps)
20.16ind./km (invierno), Charrán real (Thalasseus maximus) 58.62 ind./km (otoño) y
27.85ind. /km (invierno), Charrán mínimo (Sternula antillarum) 1.86ind./km (otoño) y
52.52ind. /km (invierno). Los resultados concuerdan con lo observado por Tordecillas (1997)
en el EES, que observó que los grupos migratorios, como las especies de la familia Anatidae
y Podicipedidae, desaparecen en la época de reproducción para dirigirse al norte del
continente; mientras que podemos deducir que el número de individuos de otros grupos
catalogados como residentes (familia Laridae, Sternidae y Ardeidae), van a sus sitios de
reproducción en islas y costas del Golfo de California. El mismo autor (Tordecillas, 1997),
encontró abundancias con mínimas variaciones por especie.Estos datos reflejan la
importancia de conservar las condiciones óptimas del EES para sostener la diversidad y el
número de individuos de la comunidad aviar.

                        2500

                        2000
       Numero de aves

                        1500

                        1000

                         500

                           0
                                    Otoño               Invierno            Primavera             Verano

                                                       Marea Alta       Marea Baja

                           Figura 1. Comportamiento estacional de los conteos en marea alta y marea baja.

El número de especies muestra mayor variabilidad en marea baja (26-45 especies) que en
marea alta (28-34 especies). En marea baja se registraron un total de 54 especies, de las cuales

                                                                                                            8
32 (59.26%), se registraron en febrero; mientras que el mes de menor registro fue octubre
con 15 (27.77%). Para marea alta se tuvo un total de 51 especies, siendo febrero el de mayor
numero con 38 (74.51%) y el de menor número con 16 (31.37%). En general, en las dos
mareas; la acumulación de especies tiene un aumento considerable hasta el mes de marzo y
de allí se comportan asintóticamente hasta llegar al total.

Los valores de dominancia y diversidad son diferentes a los de abundancia. Los datos de
dominancia (D) no son claros entre temporadas esto quiere decir que no hay especies que
tengan prominencia estacional. Sin embargo; al usar el índice de diversidad (1-D y 1/D), se
observa mayor diversidad en marea alta y las temporadas de invierno, primavera y verano
(tabla 2), pero la diferencia no es clara. Tordecillas (1997), si encontró relación entre la
abundancia con la diversidad de especies en invierno-primavera.

                                Tabla 2. Índices de dominancia y diversidad de Simpson.

                             Otoño              Invierno            Primavera                Verano

                Marea     Alta      Baja     Alta      Baja      Alta       Baja          Alta    Baja
               Especies    34        45       30        26        28         41            30      32

                  N       767       832      1499      2007      356        377           240     367

                  D       0.11      0.15     0.03      0.15      0.07       0.39          0.06    0.07

                 1-D      0.89      0.85     0.97      0.85      0.93       0.61          0.94    0.93

                 1/D      9.35      6.55    29.08      6.81     14.74       2.59          16.79   13.87

Las variaciones en la abundancia y diversidad pueden estar dadas por las condiciones del
sitio y por el comportamiento y/o hábitos particulares de cada especie, ya sea individual o en
grupo. Lluch-Cota et al (2007) señala que las aves del Golfo de California son de diverso
origen y afinidad faunística; exhiben patrones muy variados de dispersión, distribución y
hábitat. La abundancia de alimentos y las características del hábitat dictan la diversidad y el
número de aves en grandes áreas geográficas.

Conclusiones

El presente trabajo abarcó algunos aspectos sobre la composición, estructura y dinámica de
avifauna en el EES. La implementación de un monitoreo a largo plazo es fundamental para
el manejo del ANP; dicho monitoreo debe de comprender poblaciones particulares claves
para la conservación, conectividad con otros humedales de la región, y amenazas locales que
puedan afectar a este grupo biológico.

                                                                                                          9
La avifauna del EES mostró diferencias en el número de individuos en el trascurso del año,
teniendo un repunte en los meses de invierno e inicio de primavera, principalmente marzo.
Los grupos que representan mayor cantidad de individuos son la familia Anatidae,
Scolopacidae, Sternidae, Laridae y Ardeidae.

La diversidad de especies no cambia notablemente en el trascurso del año. Los grupos de
mayor representación migratoria son la familia Anatidae y Scolopacidae. Mientras que la
familia Ardeidae es la familia que representa la mayor proporción de especies residentes.

Agradecimientos

Este trabajo es parte del Programa de Monitoreo Biológico del Consejo Asesor de ZSCE
EES. No fuese posible sin las facilidades otorgadas por el personal de ZSCE EES y CEDES-
Estado de Sonora.

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