Modelo para estimación del comportamiento epidémico de la influenza A (H1N1) en México
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Investigación original / Original research
Modelo para estimación del comportamiento
epidémico de la influenza A (H1N1) en México
Estela Navarro-Robles,1 Louis Martínez-Matsushita,1
Rubén López-Molina,1 Jimena Fritz-Hernández,1
Bárbara Aida Flores-Aldana1 y Juan Carlos Mendoza-Pérez1
Forma de citar Navarro-Robles E, Martínez-Matsushita L, López-Molina R, Fritz-Hernández J, Flores-Aldana BA,
Mendoza-Pérez JC. Modelo para estimación del comportamiento epidémico de la influenza A (H1N1)
en México. Rev Panam Salud Publica. 2012;31(4):269–74.
resumen Objetivo. Aplicar un modelo matemático para estimar el comportamiento epidémico de la
influenza A (H1N1) en México durante las etapas de aplicación y suspensión de medidas para
mitigar la epidemia.
Métodos. Se estimó el número reproductivo efectivo (R) para cada estado de México me-
diante el modelo SIR (individuos susceptibles, infectados y removidos) durante y después de
la aplicación de las medidas de distanciamiento social a partir de los datos publicados por la
Secretaría de Salud de México.
Resultados. Desde el inicio del brote hasta la suspensión de actividades escolares (28 de
abril al 13 de mayo del 2009), la mediana nacional de R fue de 1,13. En el período posterior (14
de mayo al 17 de julio del 2009) la mediana nacional de R disminuyó a 1,01.
Conclusiones. Se demostró que se presentaron diversos escenarios de la epidemia a nivel
nacional. Se sugiere tener en cuenta el comportamiento heterogéneo a nivel estatal para la toma
de decisiones sobre la adopción de medidas para mitigar epidemias de influenza.
Palabras clave Número básico de reproducción; subtipo H1N1 del virus de la influenza A; modelos
teóricos; brotes de enfermedades; epidemiología; México.
En el siglo xx ocurrieron tres pande- En México, la Dirección General de se detectaron en distintas regiones de
mias de influenza: A (H1N1) (1918), A Epidemiología (DGE), a través del Sis- México brotes de enfermedades respira-
(H2N2) (1957) y A (H3N2) (1968) (1). tema Nacional de Vigilancia Epidemio- torias. El 17 de abril, los Centros para el
Estas tuvieron impactos negativos en las lógica (SINAVE), recolecta y analiza la Control y la Prevención de Enfermeda-
condiciones socioeconómicas de los paí- información epidemiológica generada des (CDC) de Atlanta, Georgia, Estados
ses afectados (2, 3) y ejercieron presión por las 19 175 unidades de atención de Unidos, identificaron la circulación de
sobre sus servicios de salud. Por ello, la salud del país (7, 8). La Secretaría de una nueva cepa del virus de la influenza:
en la actualidad es necesario predecir el Salud de México, a través del Centro A (H1N1). El 24 de abril, debido a la
comportamiento de estos fenómenos con Nacional de Vigilancia Epidemiológica y rápida propagación de la enfermedad en
el fin de administrar eficientemente los Control de Enfermedades (CENAVECE), México, fue necesario aplicar medidas
servicios de salud en las diferentes eta- en coordinación con las instituciones del sanitarias como el uso de cubrebocas
pas de la pandemia, que algunos autores Sistema Nacional de Salud (SNS) (7, 8), (barbijos) en lugares públicos, el cierre
han denominado olas pandémicas (4, 5), conduce los esfuerzos para mitigar el de escuelas a nivel nacional, la sus-
con la finalidad que estos sean acordes a impacto de epidemias y desastres a nivel pensión de actividades no esenciales y
los diferentes grados de severidad (1, 6). nacional (9, 10). el distanciamiento social (11). El 11 de
1
A través de los sistemas e instituciones junio del 2009, la Organización Mun-
Instituto Nacional de Salud Pública, Cuernavaca,
México. La correspondencia se debe enviar a de información mencionados, a finales dial de la Salud (OMS) declaró la fase
Estela Navarro-Robles, robles-e@correo.insp.mx de marzo y principios de abril del 2009 6 del nivel de alerta de pandemia (12).
Rev Panam Salud Publica 31(4), 2012 269Investigación original Navarro-Robles et al. • Modelo para estimación del comportamiento epidémico de la influenza A (H1N1) en México
Análisis posteriores mostraron que la Figura 1. Distribución de casos confirmados de influenza A (H1N1) según la fecha de inicio de
capacidad de transmisión del virus A síntomas, México, 11 de marzo al 16 de julio del 2009
(H1N1) era ligeramente superior a la de
450 Suspensión de actividades
la gripe estacional y semejante a la de las educativas (DF y Estado de México)
pandemias anteriores; sin embargo, su 400
patogenicidad y virulencia eran inferio- 350 Suspensión de actividades no esenciales
res (11, 13).
Número de casos
300 Regreso a clases de
Entre las herramientas que a lo largo Alerta
250 epidemiológica educación básica
de los años se han utilizado con la fina-
lidad de prevenir o atender pandemias, 200
se encuentran los modelos matemáticos. 150
Estos explican, detallan y predicen fenó-
100
menos de salud, como las epidemias de
influenza (14, 15). Durante el desarrollo 50
de las epidemias, es posible identificar 0
“olas pandémicas”, que se definen como
18 09
25 9
01 9
08 9
15 9
22 9
29 9
06 9
13 9
20 9
27 9
03 9
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24 9
01 9
08 9
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4/
4/
5/
3/
3/
3/
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7/
7/
períodos de tiempo en los que los casos
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11
observados se notan como distribucio- Fuente: modificado de Secretaría de Salud. Situación actual de la epidemia. Disponible en http://portal.salud.gob.mx/sites/
nes superpuestas (5, 16). A cada una de salud/descargas/pdf/influenza/situacion_actual_epidemia_190509.pdf
estas olas corresponde un número repro- DF: Distrito Federal.
ductivo efectivo (R), que es el número
promedio de infecciones secundarias y contenían el número de casos confir- de individuos susceptibles S(t), infecta-
que produce un individuo infectado y es mados de influenza A (H1N1) para cada dos I(t) y removidos R(t) son variables
un reflejo de la efectividad de la transmi- uno de los estados en forma acumulada. dependientes del tiempo. De esta forma,
sión de la enfermedad en un momento La información fue desagregada para se definieron las fracciones de suscepti-
específico (4, 17). Cuando R ≥ 1, cada cada fecha reportada y se decidió utilizar bles, infectados y removidos mediante
caso infectará a una persona o más y es un modelo SIR con enfoque determinís- las siguientes fórmulas, respectivamente:
probable que el brote persista; si R < 1, el tico. Se definió como unidad de análisis
brote finalmente se autolimitará. Cuanto de tiempo a los días naturales. Para S(t) I (t) R(t)
s(t) = ; i(t) = ; r(t) =
mayor sea R, las autoridades sanitarias acceder a datos actuales de los casos de N N N
deberán realizar mayores esfuerzos para influenza se puede seguir el Boletín de
interrumpir la transmisión (17). Epidemiología de la Secretaría de Salud La población total por estado (N)
El objetivo de este estudio fue estimar de México (18). fue obtenida del sitio web del Insti-
el número reproductivo efectivo de la Los cálculos se realizaron con la plani- tuto Nacional de Estadística y Geografía
epidemia de influenza A (H1N1) en lla Excel® (versión 2008, Microsoft Cor- de México (INEGI) (22). El modelo SIR
cada estado de México entre abril y julio poration, Estados Unidos). consta de un sistema de tres ecuaciones
del 2009 (que corresponde a la primera diferenciales:
ola pandémica) utilizando el modelo Descripción del modelo SIR
de individuos susceptibles, infectados y ds di dr
= – β Nsi = β Nsi – ai = ai
removidos (SIR). Los modelos SIR fueron desarrollados dt dt dt
por Kermack y McKendrick en 1927 (19,
MATERIALES Y MÉTODOS 20) y han sido aplicados en diversos donde:
escenarios de epidemias. Estos modelos βNs = tasa de contacto. Este valor varía
Fuente de datos estiman el número teórico de personas según la cantidad de habitantes
susceptibles de enfermar (susceptibles), por estado, donde βN = λ + a
El diseño del estudio fue ecológico. el número de enfermos (infectados) y el βNsi = tasa de nuevas infecciones
Los datos se obtuvieron de los reportes número de personas que ya no pueden ai = tasa de recuperación general
titulados “Situación actual de la epide- transmitir la enfermedad (removidos), λ= tasa de contactos por unidad de
mia” publicados por la Secretaría de en una población a lo largo del tiempo tiempo (día)
Salud de México entre el 5 de mayo y el (21). a= tasa de recuperación per cápita.
17 de julio del 2009 en su portal de In- Los supuestos básicos de los modelos Es la fracción de infectados re-
ternet (18) (figura 1). Se definieron como SIR son: a) la población es homogénea y cuperados en un día dado, que
unidad de análisis los casos de influenza de tamaño fijo; b) en un momento dado, se calcula como el recíproco del
A (H1N1) confirmados por el laboratorio cada individuo sólo puede pertenecer a período infeccioso estimado de la
del Instituto de Diagnóstico y Referencia uno de los siguientes conjuntos: infecta- enfermedad y que en este estudio
Epidemiológicos (InDRE), citados en los dos, susceptibles o removidos; c) la inte- se estableció en tres días (23, 24).
reportes mencionados. El InDRE es la racción entre los individuos es aleatoria;
autoridad competente que recopiló los y d) no hay intervención externa que Aplicación del modelo SIR
casos reportados de esta enfermedad a cambie la tasa de contacto de la pobla-
nivel nacional. Los reportes se actuali- ción (19). Se asumió que la población por Dado que uno de los supuestos del
zaban a intervalos irregulares de tiempo estado (N) es constante y que el número modelo es que no existe intervención
270 Rev Panam Salud Publica 31(4), 2012Navarro-Robles et al. • Modelo para estimación del comportamiento epidémico de la influenza A (H1N1) en México Investigación original
externa que afecte la tasa de contacto gulares (de uno a seis días; en promedio, CUADRO 1. Número reproductivo efectivo por
(y debido a que en el país se aplicaron cada tres días). estado durante la epidemia de influenza A
medidas de intervención), se procuró En total se obtuvieron 64 funciones (H1N1), México, 2009
elaborar un modelo diferente para cada exponenciales de los 32 estados para la
R período R período
etapa de la primera ola pandémica que segunda y tercera etapas de la primera
Estado 2a 3b
se presentó en México. Se consideró ola de la epidemia. Una vez obtenido el
como primera etapa al período compren- valor de λ se realizó, para cada ecuación, Aguascalientes 1 1,21
una aproximación de las ecuaciones di- Baja California 0,85 1,06
dido entre el inicio de la epidemia hasta
Baja California Sur ... 0,98
la aplicación de medidas de aislamiento ferenciales del modelo por medio de Campeche ... 1
a nivel nacional, como la suspensión de ecuaciones en diferencias en una hoja de Chiapas 0,54 1,29
actividades escolares (11 de marzo al 27 cálculo, definiendo incrementos de cen- Chihuahua 0,97 1,1
de abril del 2009). La segunda etapa se tésima de día como unidad de cambio en Coahuila ... ...
Colima 1,13 1,12
consideró después de la suspensión de el tiempo. Por último, mediante dichas Distrito Federal 1,08 0,96
actividades a nivel nacional y la aplica- ecuaciones, se obtuvieron gráficas para Durango 0,86 0,97
ción de otras medidas para disminuir cada estado (datos no mostrados). Ya Estado de México 1,76 0,99
la tasa de contacto (28 de abril al 13 de que a, λ y N son conocidos, fue posible Guanajuato 0,68 1,11
mayo del 2009). La tercera etapa se inició calcular el valor de b a partir de la ecua- Guerrero 1,45 0,92
Hidalgo 2,2 1,01
a partir del regreso a clases y se pro- ción bN = λ + a. Al estimar bN, se calculó Jalisco 1,33 1,11
longó hasta el verano (14 de mayo al 17 R (número reproductivo efectivo) para Michoacán 1,23 1,12
de julio del 2009). Se añadió un retraso cada estado con la siguiente ecuación: Morelos 0,58 0,98
de tres días a los períodos, suponiendo Nayarit 1,36 0,97
Nuevo León 0,79 1,15
que la respuesta a las medidas no fue βN Oaxaca 1,04 1
inmediata y que probablemente los pa- R= s
a Puebla 1,04 0,97
cientes que se habían infectado antes de Querétaro 1,41 0,98
la aplicación de las medidas podrían ser suponiendo que cada estado y cada pe- Quintana Roo 1,98 1,03
reportados en los siguientes tres días. San Luis Potosí 2,01 1,02
ríodo tienen una βN fija a lo largo del Sinaloa ... 0,91
Dado que los datos a nivel estatal más período. Por ejemplo, en el segundo pe- Sonora ... 0,37
antiguos eran del 5 de mayo del 2009, ríodo, para el caso de Veracruz, l = Tabasco 1,25 1,01
no se contó con información suficiente 0,269888. Por lo tanto, bN = l + a = Tamaulipas 1,9 1,12
para modelar la primera etapa. Sin em- Tlaxcala 0,74 0,94
0,603313 y dado que la proporción de in-
Veracruz 1,81 1,06
bargo, se construyeron modelos para la dividuos susceptibles en ese momento Yucatán 1,98 1,19
segunda y tercera etapa en cada estado. βN Zacatecas 1,1 0,95
era de 7 110 089/7 110 214, s = 1,81.
El comportamiento del número de a
infectados, al inicio, se estimó por me- Para el tercer período, el valor de l = Fuente: Secretaría de Salud de México.
0,02240331 y, dado que la proporción (. . .) No disponible; los datos fueron insuficientes para reali-
dio de una función exponencial de la zar el cálculo. R: número reproductivo efectivo.
forma f(t) = e λt. El valor de λ, exponente de susceptibles en ese momento era de a 28 de abril al 13 de mayo del 2009.
βN b 14 de mayo al 17 de julio del 2009.
de la función I(t), se calculó mediante 7 109 511/7 110 214, s = 1,06.
a
métodos numéricos para cada etapa y 1
cada estado. Se numeraron los días de la En todos los casos a =
3
epidemia en cada etapa, representados que sugiere que en el país se presentaron
por la variable t, y se obtuvo el logaritmo Consideraciones éticas diversos escenarios de la epidemia.
natural del número de infectados confir- En el segundo período, 19 estados pre-
mados correspondientes al número de La información sobre el número de sentaban un R ≥ 1. Dos de ellos, Hidalgo
día. De esta manera, se realizó la linea- casos por estado, presentada en los re- y San Luis Potosí, presentaron valores
rización de la función exponencial y fue portes publicados por la Secretaría de mayores de dos. Por otro lado, ocho
posible calcular la pendiente de la recta Salud de México, es de dominio público estados (Baja California Norte, Chia-
por medio de regresión lineal. Dicha y no contiene identificadores personales pas, Chihuahua, Durango, Guanajuato,
pendiente corresponde al exponente l y de los individuos afectados, por lo que Morelos, Nuevo León y Tlaxcala) ya
representa la tasa de crecimiento inicial no se solicitó aprobación por parte de la presentaban valores menores de uno. En
del número de infectados. Debido a que Comisión de Ética del Instituto Nacional cinco estados (Baja California Sur, Cam-
inicialmente existen pocos individuos de Salud Pública. peche, Coahuila, Sinaloa y Sonora), no
infectados, el efecto de la fracción de re- se pudo estimar el R porque todavía no
cuperados en un día (a) al inicio no es no- RESULTADOS se registraban casos o por falta de datos
torio y por eso f(t) = e λt aproxima bien el suficientes (figura 2).
número de infectados en ese momento. A partir de un modelo matemático En el tercer período, los estados que
El número de datos que se utilizaron que utilizó únicamente los datos iniciales redujeron su R a menos de 1 después de
para realizar los cálculos fue diferente en tiempo real de la epidemia se pudo la aplicación de medidas sanitarias fue-
para cada estado; esto se debió a que la realizar un análisis detallado de su com- ron Distrito Federal, Estado de México,
Secretaría de Salud reportaba la informa- portamiento en cada estado de México. Guerrero, Nayarit, Puebla y Querétaro.
ción de casos confirmados acumulados Los valores de R fueron diferentes para En estos estados la aplicación de medi-
por estado en intervalos de tiempo irre- cada estado en cada etapa (cuadro 1), lo das sanitarias parece haber sido eficiente,
Rev Panam Salud Publica 31(4), 2012 271Investigación original Navarro-Robles et al. • Modelo para estimación del comportamiento epidémico de la influenza A (H1N1) en México
Figura 2. Número reproductivo efectivo por estado en la epidemia de influenza A (H1N1) mediana de R de 1,13, mientras que para el
durante la aplicación de medidas sanitarias, México, 28 de abril al 13 de mayo del 2009 tercer período la mediana descendió a 1,01.
18. Nayarit
2 19. Nuevo León DISCUSIÓN
20. Oaxaca
26 21. Puebla México es una república federal inte-
22. Querétaro
6 grada por 32 estados, que son heterogé-
23. Quintana Roo
7 24. San Luis Potosí neos en sus características geográficas y
25. Sinaloa demográficas (18). En el presente estudio
3 26. Sonora se modeló el comportamiento de la epi-
19 27. Tabasco
25 demia de influenza A (H1N1) en México
1. Aguascalientes 28. Tamaulipas
10 29. Tlaxcala
entre finales de abril y mediados de julio
2. Baja California 9
3. Baja California Sur 28 30. Veracruz del 2009. Con los datos obtenidos, se es-
32
4. Campeche 31. Yucatán timó el número reproductivo R para cada
5. Chiapas 24 32. Zacatecas
18
estado durante los períodos de aplicación
6. Chihuahua 29
y suspensión de medidas sanitarias.
7. Coahuila 12 22 31
8. Colima 15
14 Se estima que en México, al inicio de
1
9. Distrito Federal 23 la epidemia, R0 (número básico de repro-
8 16
10. Durango 11 21 30 4 ducción, definido como el número pro-
11. Estado de México 27 medio de nuevas infecciones generadas
12. Guanajuato 13
20 por cada caso al introducir una enfer-
13. Guerrero 17 5
14. Hidalgo medad en una población completamente
15. Jalisco susceptible (25), es decir, al inicio de la
16. Michoacán epidemia), fue de 1,22–1,6 (17). Diversos
17. Morelos R≥1 RNavarro-Robles et al. • Modelo para estimación del comportamiento epidémico de la influenza A (H1N1) en México Investigación original
reste del país) presentó un valor de R < 1, ción publicada a nivel estatal correspon- gún el grado de desarrollo económico y
mientras que en todos los demás estados diente a dicho período de tiempo. Los social de los países (27, 30–32).
de la región no se observó ese comporta- primeros y únicos datos publicados a A finales de abril del 2009 se siguie-
miento. En la misma etapa, Guanajuato nivel estatal (18) son del 5 de mayo, casi ron las recomendaciones de la OMS
(un estado del centro), presentó un R < 1, dos meses después del posible inicio y se cerraron en todo el país escuelas,
a pesar de estar rodeado por estados con de la epidemia. Por otra parte, podría restaurantes, cines y cualquier espacio
R ≥ 1. Por otro lado, en la tercera etapa, haber un sesgo de información en nues- público que permitiera el contacto entre
varios estados colindantes entre sí de la tras estimaciones debido a un posible las personas. Estas acciones resultaron
zona central alcanzaron un R < 1; sin em- subregistro de casos de influenza A en la disminución del número máximo
bargo, en algunos estados el R aumentó. (H1N1) en el país (17, 20, 28). Pueden de individuos infectados y en el retraso
En el Distrito Federal, Cruz-Pacheco considerarse limitaciones adicionales el del pico epidémico (16). La adopción de
y colaboradores (4) estimaron que, en el hecho de que no se consideraron fac- tales medidas se justificó debido a que
momento de la aplicación de las medi- tores que podrían afectar la dinámica las estimaciones iniciales sugerían que
das sanitarias, R tenía un valor de 1,27 y de la epidemia, como la distribución de el subtipo de influenza tenía una tasa de
calcularon que superó el umbral de 1 el edad, la susceptibilidad dependiente de letalidad elevada (33) y en ese período
25 de abril del 2009 (16). Los resultados la edad (17) y los desplazamientos de la el único parámetro controlable de la
del presente estudio fueron similares, población (23). Otra potencial limitación epidemia era la tasa de contacto. Esto
ya que se calculó una R de 1,08 para el fue haber asumido que la fracción de surge debido a que en grandes ciudades,
Distrito Federal durante el período de susceptibles era cercana a 1, conside- como la Ciudad de México, existe una
aplicación de medidas sanitarias. rando que la influenza A (H1N1) era alta densidad de población, lo que pro-
Se eligió el modelo SIR dado que es una nueva enfermedad para la cual picia una mayor tasa de contagio. Los
simple y podría ser útil para modelar no había inmunidad. Sin embargo, ya datos de este estudio sugieren que el R
la transmisión de enfermedades infec- que la pandemia fue menos severa que fue diferente en cada estado de México
ciosas como la influenza, ya que supone lo estimado, algunos autores han su- y que posiblemente la aplicación a nivel
que los individuos infectados adquieren gerido que la fracción de susceptibles nacional de medidas sanitarias pudo no
inmunidad ante la enfermedad o falle- pudo ser menor de 0,64 (29), posible- ser necesaria en algunos estados, debido
cen y, por lo tanto, no pueden volver a mente por la presencia de inmunidad a la baja tasa de contagio y la autolimita-
ser susceptibles. Dicho supuesto no es grupal cruzada (24). ción de la enfermedad.
considerado en otros modelos, como A pesar de las limitaciones menciona- En un país como México, heterogéneo,
el modelo de susceptibles, infectados y das, el aporte del presente estudio radica de grandes dimensiones y con una alta
susceptibles (SIS), en el cual se supone en que este abordaje permitió modelar proporción de población urbana, el aná-
que los individuos infectados no desa- el comportamiento de la epidemia de lisis para la toma de decisiones, la apli-
rrollan inmunidad (21). Por otra parte, inmediato, lo que posibilitó llevar a cabo cación de medidas sanitarias y la asigna-
el modelo de susceptibles, expuestos in- un ejercicio con datos reales que podría ción de recursos para combatir futuras
fectados y removidos (SEIR) (22) supone auxiliar en la toma de decisiones rápi- epidemias de influenza podrían ser más
que un individuo recién infectado no das. El modelo no necesita alto poder de eficientes si se considerara la perspectiva
puede transmitir la enfermedad inme- cómputo y se puede utilizar a nivel esta- local. Los modelos SIR podrían ser he-
diatamente; primero entra en un período tal o jurisdiccional (municipios y comu- rramientas auxiliares en dicho proceso.
de latencia, y después adquiere la capa- nidades), así como en la mayoría de los
cidad de contagiar a otros individuos. países de Latinoamérica. En esta región Agradecimientos. Los autores agra
Una limitación del presente estudio los datos provenientes de la vigilancia decen a Héctor Lamadrid Figueroa, cola-
fue la imposibilidad de modelar la pri- epidemiológica son susceptibles de error borador del Centro de Investigación en
mera etapa de la primera ola epidémica y pueden carecer de precisión, a pesar de Evaluación y Encuestas del INSP, por el
debido a que, hasta donde alcanza nues- la existencia de planes de contingencia apoyo brindado en la realización de este
tro conocimiento, no existe informa- nacionales y regionales que varían se- artículo.
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abstract Objective. Apply a mathematical model to estimate the epidemic patterns of influ-
enza A (H1N1) in Mexico during the stages of application and suspension of mea-
sures to mitigate the epidemic.
Model to estimate epidemic Methods. The effective reproductive number (R) for each state of Mexico during and
patterns of influenza A (H1N1) after the application of social distancing measures was estimated by the SIR model
in Mexico (susceptible, infected, and recovered individuals) based on data published by the
Ministry of Health of Mexico.
Results. From the beginning of the outbreak until suspension of school activities
(28 April–13 May 2009), the national median of R was 1.13. In the following period
(14 May–17 July 2009) the national median of R decreased to 1.01.
Conclusions. It was demonstrated that several epidemic scenarios occurred at the
national level. It is suggested that heterogeneous patterns at the state level be taken
into account in decision-making on the adoption of measures to mitigate influenza
epidemics.
Key words Basic reproduction number; influenza A virus, H1N1 subtype; models, theoretical;
disease outbreaks; epidemiology; Mexico.
274 Rev Panam Salud Publica 31(4), 2012También puede leer
