Trabajo Fin de Máster en - Calidad, Seguridad y Tecnología de los Alimentos

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Trabajo Fin de Máster en
 Calidad, Seguridad y Tecnología de los Alimentos

           Micotoxinas en alimentación animal

                Mycotoxins in animal feed

                       Autor/es

            GIANELLA PACHECO RAMOS

                     Director/es

                     AGUSTÍN ARIÑO

             Facultad de Veterinaria
                        2020-2021
Trabajo Fin de Máster en - Calidad, Seguridad y Tecnología de los Alimentos
ÍNDICE

Contenido
RESUMEN ............................................................................................................................. 1

ABSTRACT ........................................................................................................................... 2

1.      INTRODUCCIÓN .......................................................................................................... 3

2.      OBJETIVO DEL ESTUDIO ........................................................................................... 6

3.      METODOLOGÍA ........................................................................................................... 7

4.      RESULTADOS Y DISCUSIÓN ..................................................................................... 8

     4.1.      Alimentación animal ................................................................................................ 8

     4.2.      Principales micotoxinas en alimentación animal ................................................... 10

     4.3.      Incidencia de micotoxinas en alimentación animal ............................................... 12

     4.4.      Principales efectos adversos por ingesta de micotoxinas: salud animal y su
     productividad .................................................................................................................... 17

     4.5.      Legislación ............................................................................................................. 22

     4.6.      Control de micotoxinas en alimentos destinados para alimentación animal: La
     prevención como estrategia fundamental.......................................................................... 26

5.      CONCLUSIONES ........................................................................................................ 30

6.      REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS .......................................................................... 32
Trabajo Fin de Máster en - Calidad, Seguridad y Tecnología de los Alimentos
RESUMEN

Las distintas materias primas destinadas para la elaboración de piensos están continuamente
expuestas a varios peligros de origen físico, químico y (micro)biológico. Actualmente, uno
de los peligros más preocupantes en este tipo de productos es el surgimiento de unos
compuestos tóxicos denominados micotoxinas.

Las micotoxinas son metabolitos secundarios producidos por un número diverso de hongos
filamentosos. Hasta la fecha, se han documentado más de 400 tipos de micotoxinas, pero
las más relevantes en alimentación animal son: las aflatoxinas, ocratoxina A, fumonisinas,
zearalenona, alcaloides de cornezuelo de centeno, deoxinivalenol y las toxinas T-2 y HT-2,
cuyos principales productores son especies fúngicas de los géneros Aspergillus,
Penicillium, Fusarium y Claviceps. La ingestión de alimentos y piensos contaminados por
micotoxinas es desencadenante de la enfermedad denominada micotoxicosis. Su consumo
produce efectos perjudiciales sobre la salud de los individuos que los consumen. El impacto
sobre los animales de granja produce una reducción de su productividad causando pérdidas
millonarias en el sector ganadero. Por otra parte, el efecto de las micotoxinas sobre estos
animales produce un impacto indirecto en la salud humana, debido al consumo diario de
alimentos de origen animal que pueden contener residuos de estos compuestos tóxicos.

La incidencia de micotoxinas en alimentos destinados a animales es bastante alta, y se
pueden encontrar tanto de manera individual como en combinación de múltiples tipos de
micotoxinas en un mismo producto. Actualmente, debido a su alta frecuencia y problemas
asociados, se han establecido estrategias de control basadas en la prevención y procesos de
detoxificación. Dentro de la Unión Europea, se ha establecido legislación respecto a los
límites máximos para estos compuestos, los cuales contemplan la regulación de la
aflatoxina B1 y el cornezuelo de centeno. Además, se establecen diferentes valores
orientativos para el resto que, aunque no son de obligado cumplimiento, permiten el
mantenimiento de una cierta garantía zoosanitaria.

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ABSTRACT

The diverse raw materials used to produce feedstuffs are continuously exposed to numerous
hazards of physical, chemical and (micro) biological origin. Currently, one of the most
alarming hazards in this type of products is the appearance of toxic compounds called
mycotoxins.

Mycotoxins are secondary metabolites produced by several filamentous fungi. Nowadays,
there are more than 400 types of mycotoxins. Nevertheless, the most relevant in animal
feed are: aflatoxins, ochratoxin A, fumonisins, zearalenone, ergot alkaloids, deoxynivalenol
and toxins T-2 and HT-2, whose major producers are fungal species of the genera
Aspergillus, Penicillium, Fusarium and Claviceps. The ingestion of food and feedstuffs
contaminated with mycotoxins cause a disease called mycotoxicosis. Its consumption
develops harmful effects on the health of the individuals that consume them. The impact on
farm animals produces a reduction in their productivity causing millions in losses in the
livestock sector. Moreover, the effect of mycotoxins on these animals produces an indirect
impact on human health, due to the daily consumption of foods of animal origin that may
contain residues of these toxic compounds.

The incidence of mycotoxins in feedstuffs is quite high, and they can be found both
individually and in combination of multiple types of mycotoxins in the same product.
Currently, control strategies based on prevention and detoxification processes have been
established because of the associated problems and the high frequency of mycotoxins. In
the European Union, legislation has been established regarding the maximum limits for
these compounds considering the regulation of aflatoxin B1 and ergot. Furthermore,
different guideline values are established for the rest of them, which are not mandatory but
allow the maintenance of a certain zoo-sanitary guarantee.

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1. INTRODUCCIÓN
Todos los seres vivos necesitan una dieta que incluya diversos tipos de nutrientes; líquidos,
minerales y vitaminas, que serán fundamentales para desarrollar adecuadamente sus
funciones biológicas. Éstas, además, permitirán un correcto funcionamiento del sistema
inmunológico con el fin de combatir posibles infecciones. La alimentación destinada al
ganado es aún más exigente, debido a que el racionamiento nutritivo para cada especie debe
cumplir una serie de necesidades, con costes mínimos que no alteren la cantidad y calidad
de los productos que se van a obtener de ellos.

Los productos destinados a la alimentación animal son diversos, e incluyen desde vegetales
hasta deshechos de alimentos que iban a ser destinados a alimentación humana. Al igual
que ocurre con los alimentos destinados a humanos, estos productos están expuestos a un
amplio número de peligros. Se puede encontrar peligros de origen biológico (bacterias,
virus, hongos, parásitos), químicos (micotoxinas, pesticidas, residuos de medicamentos,
metales pesados) y físicos (materiales extraños como fragmentos de madera, cristal o
plástico). En este aspecto, uno de los peligros más relevantes y actuales que perturba la
seguridad de alimentos destinados para animales son las micotoxinas (EC, 2020). El
término micotoxinas hace referencia a los metabolitos secundarios producidos por varios
hongos filamentosos, que contaminan una extensa gama de alimentos y producen un efecto
tóxico cuando son ingeridas por los animales o personas.

Hasta ahora, se han identificado más de 400 tipos de micotoxinas. Sin embargo, las más
relevantes encontradas en alimentos dirigidos a alimentación animal son; las aflatoxinas
(AF), ocratoxina A (OTA), fumonisinas (FBs), zearalenona (ZEA), alcaloides de
cornezuelo de centeno (EA), tricotecenos incluyendo el deoxinivalenol (DON) y las toxinas
T-2 y HT-2 (Alshannaq y Yu, 2017; Nazhand et al., 2020). Estas micotoxinas son
principalmente producidas por especies del género Aspergillus, Penicillium, Fusarium y
Claviceps, los cuales invaden diferentes cultivos (Figura 1) que son utilizados para la
elaboración de alimentos destinados para animales (Gashaw, 2015). La aparición de estos
seres vivos y de micotoxinas comienza en el campo, y puede continuar otras fases de la
cadena alimentaria, como durante la distribución y el almacenamiento de los alimentos. A
pesar de ello, es necesario mencionar que la visualización de hongos sobre el alimento no

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indica directamente la presencia de micotoxinas, ni asegura que el alimento esté libre de
   micotoxinas en ausencia de ellos, debido a que la producción de estos compuestos fúngicos
   depende de una gran serie de factores.

Descarga de
ascosporas                          Colonización

                                                           Granos
                                                           maduros

                                                                                  Micotoxinas
              Peritecio                                                          presentes en los
                                                                                     granos

                          Peritecios procedentes de
                            residuos de cosecha
   Figura 1. Ciclo de vida de Fusarium graminearum, una especie de hongo causante de la
   enfermedad del tizón de la espiga de trigo y sus granos. Extraído y modificado de Trail
   (2009).

   La ingestión continua de alimentos contaminados por micotoxinas da lugar a una
   enfermedad denominada micotoxicosis, cuya manifestación puede empezar con signos
   clínicos leves hasta llegar a ser graves, afectando a diferentes órganos y que, en última
   instancia, pueden causar la muerte. Las consecuencias por la ingestión de micotoxinas en
   animales de granja causan una reducción en el rendimiento productivo del animal, y
   pérdidas de una gran cantidad de individuos produciendo disminuciones económicas
   importantes en el sector ganadero (Schamale y Munkvold, 2014; Agriopoulou et al., 2020).
   Por otra parte, se produce un impacto indirecto en la salud humana, ya que se consumen
   diariamente productos que provienen de estos animales de granja (carne, leche, huevos,
   entre otros), que en ocasiones pueden contener residuos de micotoxinas.
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La contaminación por estos compuestos en alimentos para animales parece ser
generalizada, está presente en todos los continentes, y muestra una diferenciación regional
en la incidencia de estos metabolitos según el continente (Biomin, 2021). La presencia
ubicua de los hongos productores de estos compuestos ha forzado a que diferentes
organismos como, la Administración de Drogas y Alimentos de los Estados Unidos (FDA),
la Unión Europea (UE) y los países con industrias agrícolas avanzadas establezcan
directrices para limitar y/ o disminuir la contaminación, imponiendo límites máximos de
micotoxinas en piensos y alimentos destinados para animales (Yang et al., 2020). En este
aspecto, la UE presenta amplio marco legislativo en el control de micotoxinas. Ha
establecido límites máximos de varios tipos de micotoxinas en diferentes alimentos
destinados a alimentación humana, aunque la regulación en alimentación animal es más
escasa. Tan solo registra el contenido máximo de aflatoxina B1, sustancia cancerígena que
puede pasar a la leche en forma de aflatoxina M1, y del cornezuelo de centeno en productos
destinados a la alimentación animal. Ahora bien, existen valores orientativos para limitar el
contenido de los otros tipos de micotoxinas, también frecuentes en alimentación animal,
pero que no son de obligado cumplimiento.

Actualmente, existen un amplio número de estrategias que se utilizan para evitar la
aparición de hongos y de sus compuestos tóxicos. No obstante, la aparición de los
productores de micotoxinas parece ser una tarea difícil de eludir, por lo que para mitigar la
contaminación se permiten procesos de detoxificación. En el mercado existen una amplia
gama de adsorbentes que permiten mitigar la contaminación por estos compuestos tóxicos
(Ying et al., 2021).

La extensión de la regulación de micotoxinas en productos destinados a alimentación
animal, así como de la profundización de su estudio, es clave en vista de que permitiría
disminuir las pérdidas económicas, mejoraría el bienestar animal y supondría una manera
preventiva de evitar el impacto perjudicial en la salud humana.

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2. OBJETIVO DEL ESTUDIO

El propósito de este trabajo es, recopilar información actualizada acerca de las micotoxinas
en alimentación animal, abordando el estudio de las micotoxinas más importantes, su
incidencia, los principales efectos adversos para la salud animal y la productividad, así
como los aspectos sanitarios y legislativos.

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3. METODOLOGÍA
El procedimiento para realizar este trabajo se visualiza en la Figura 2. El primer paso fue
llevar a cabo una intensa búsqueda de información a través de diferentes bases de datos
(Web of Science, Science Direct y NCBI, entre otras), revistas, libros, monografías, páginas
web de asociaciones profesionales, industrias del sector de alimentación animal, páginas
web oficiales (agencias de seguridad alimentaria) y de legislación referente al tema.

                   Figura 2. Procedimiento para la realización de este trabajo.

Para facilitar la búsqueda, se seleccionaron de una serie de palabras claves (mycotoxin,
evaluation, animal feed, occurrence, impact on health etc.) y tomando como criterio
artículos relevantes en el marco de los últimos 10 años. De este paso previo, se obtuvieron
una serie de documentos que, mediante una evaluación permitieron trabajar con
información de calidad para desarrollar el tema. Posteriormente, se realizó un análisis de la
información del contenido de los documentos seleccionados resultantes y se extrajeron los
conceptos generales y, posteriormente, se profundizó en aspectos más específicos. Por
último, se realizó la síntesis de la información encontrada que permitió alcanzar el objetivo
de este estudio.

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4. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
4.1.Alimentación animal

El Reglamento (CE) nº 178/2002, describe los piensos como “cualquier sustancia o
producto, incluidos los aditivos, procesados, semielaborados o sin procesar, destinados a la
alimentación de animales”. En general, las dietas del ganado incluyen una combinación de
alimentos diseñados para satisfacer, no solo las necesidades nutricionales de los animales
con costos mínimos, sino también para proporcionar todo lo que necesitan para su salud,
bienestar y producción.

Los alimentos destinados para alimentación animal son ampliamente diversos. El
Reglamento (UE) N ° 68/2013 relativo al catálogo de materias primas para piensos,
establece una lista en el anexo parte C sobre las materias primas que se pueden utilizar para
alimentación animal en las cuales se incluyen 13 ingredientes: 1. Granos de cereales y sus
productos derivados 2. Semillas oleaginosas, frutos oleaginosos y sus productos derivados.
3. Semillas de leguminosas y sus productos derivados. 4. Tubérculos, raíces y sus productos
derivados. 5. Otras semillas y frutos y sus productos derivados. 6. Forrajes y forrajes
groseros y sus productos derivados 7. Otras plantas, algas y sus productos derivados 8.
Productos lácteos y sus productos derivados. 9. Productos de animales terrestres y sus
productos derivados. 10. Pescados, otros animales acuáticos y sus productos derivados. 11.
Minerales y sus productos derivados 12. Productos y subproductos de procesos de
fermentación de microorganismos 13. Varios.

A partir de esta amplia gama de materias primas se originan distintos tipos de piensos.
Están recogidos en el Reglamento (CE) Nº 767/2009 y alguno de ellos son:

 •   Piensos compuestos: “mezcla de al menos dos materias primas para piensos, tanto si
     contienen aditivos para piensos como si no, para la alimentación de los animales por
     vía oral en forma de pienso completo o complementario”.
 •   Pienso completo: “pienso compuesto que, debido a su composición, es suficiente para
     una ración diaria”.

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•   Pienso complementario: “pienso compuesto con un contenido elevado de
     determinadas sustancias pero que, debido a su composición, no es suficiente para una
     ración diaria a menos que se utilice en combinación con otro pienso”.

Los cereales y los productos a base de cereales son, posiblemente, las materias primas más
utilizadas en la elaboración de los piensos para alimentación animal, ya que
suministran la mayoría de los nutrientes para el ganado. La industria mundial de piensos
incluye una amplia gama de cereales, entre ellos, maíz, trigo, cebada, sorgo y avena.
Básicamente, el maíz y el trigo se consideran productos agrícolas mundiales clave en lo que
respecta a la dieta de los animales de granja. Por otra parte, los cultivos de semillas
oleaginosas como la soja, la semilla de algodón, el girasol, el sésamo y la palma también se
utilizan como fuentes de proteínas vegetales en la fabricación de piensos. Si bien, los
productos de soja son los preferidos debido a su contenido de proteínas de alta calidad; no
en vano, la harina de soja representa dos tercios de la producción mundial total de piensos
proteicos.

Todos los alimentos están expuestos a distintos tipos de peligros. Existen de origen físico,
químico y (micro)biológico. En este aspecto, las micotoxinas son uno de los peligros más
actuales y relevantes que pueden hallarse en las materias primas de los alimentos
destinados en alimentación animal. Y así lo expone, el último informe realizado por el
Sistema de Alerta Rápida para Alimentos y Piensos de la Unión Europea (RASFF), en el
que se documenta que durante el 2019 las micotoxinas, junto con los microorganismos
patógenos, fueron las principales alertas notificadas (EC, 2020).

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4.2. Principales micotoxinas en alimentación animal

Tabla 1. Micotoxinas principales en alimentación animal y sus correspondientes hongos
productores. Extraído de EFSA (2017) y Fundación Vasca para la Seguridad
Agroalimentaria (2018)

     Principales hongos             Principales micotoxinas         Materias primas principales
        productores                                                 fuentes de contaminación en
                                                                               piensos
    Aspergillus flavus, A.       Aflatoxinas (AF): B1(AFB1),        Maíz, cacahuete, semillas de
                                        B2, G1, G2, M1             algodón (principalmente) trigo,
          parasiticus
                                                                   arroz, sorgo, pistacho, almendra

   Penicillium verrucosum,            Ocratoxina A (OTA)           Trigo (principalmente), arroz,
                                                                    granos de cacao y café, frutos
   Aspergillus clavatus, A.
                                                                             secos, etc.
          ochraceus
Fusarium sporotrichioides, F.      Tricotecenos tipo A: T-2 y               Avena y maíz
                                             HT-2                      (principalmente), trigo,
         langsethiae
                                                                    centeno, derivados de cereales

  Fusarium graminearum,              Tricotecenos tipo B:           Trigo (principalmente), maíz,
                                     Deoxinivalenol (DON)              cebada, avena y centeno
    Fusarium culmorum
     F. verticillioides, F.        Fumonisinas (FBs): B1, B2,       Maíz y productos derivados
                                              B3
         proliferatum

 Fusarium graminearum, F.              Zearalenona (ZEN)           Maíz, trigo, cebada, heno, sorgo
    culmorum, F. roseum
     Claviceps purpurea           Alcaloides del cornezuelo de       Centeno (principalmente),
                                   centeno (EA): ergometrina,       trigo, cebada, triticale, mijo y
                                      ergotamina, ergosina,                     avena
                                    ergocristina, ergocriptina,
                                      ergocornina y formas
                                          relacionadas

Como se ha dicho, las micotoxinas son metabolitos secundarios producidos por varios
hongos filamentosos que producen un efecto tóxico, principalmente, a través de la ingestión
de alimentos contaminados. Los hongos productores de micotoxinas se pueden clasificar en

                                                                           Página 10 de 40
dos grupos: hongos de campo y hongos de almacenamiento. Los primeros, infectan los
cultivos antes de la cosecha, y los segundos después de la cosecha. En algunos casos, no es
posible una clara distinción ya que el crecimiento de hongos puede comenzar en el campo y
continuar durante el almacenamiento. No obstante, la fuente original de hongos está en el
campo.    Hasta ahora se han identificado más de 400 tipos de micotoxinas. Las que
presentan mayor caracterización a lo largo de la literatura científica y relevancia en
alimentación animal son las que aparecen en la tabla 1.

Es sabido que la producción de micotoxinas depende en gran medida del estrés fúngico,
inducido tanto por condiciones ambientales desfavorables, como por la competencia entre
diferentes especies que concurren en el mismo sustrato (Camardo Leggieri et al., 2019). A
pesar de ello, son muchos los factores que afectan tanto el crecimiento del hongo, como en
la producción de micotoxinas: la temperatura, la humedad, el pH, la actividad del agua
(aW), los nutrientes, el nivel de inoculación, la naturaleza del sustrato, el estado fisiológico
y las interacciones microbianas. Todo esto hace difícil establecer el conjunto de
condiciones óptimas para la producción de micotoxinas. Ahora bien, se ha visto que la
mayoría de las micotoxinas se producen en regiones con clima cálido y húmedo,
especialmente en regiones tropicales y subtropicales (Gruber-Dorninger et al., 2018;
Agriopoulou et al., 2020). Aunque es de recalcar que cada especie de hongo tiene unas
condiciones más favorables para su crecimiento y la producción de micotoxinas. Por
ejemplo, se ha visto que las especies de Fusarium ven favorecido la producción de toxinas
en cereales cuando el contenido de humedad ambiental supera el 70% y cuando hay una
fluctuación de temperaturas en las cuales hay días cálidos y noches frías (Ogunade et al.,
2018). Por otra parte, las especies de hongos pertenecientes al género Aspergillus y
Penicillium, los cuales son los principales productores de ocratoxina A (OTA), necesitan
condiciones de menor humedad y mayor temperatura. No obstante, algunos Penicillium
spp. tienen el potencial de producir ocratoxina A a baja temperatura (Kumar et al., 2020).
Es importante destacar, que existe una gran preocupación por el cambio climático, ya que
se prevé que los patrones de distribución de los hongos cambien, y aparezcan nuevas cepas
posiblemente más tóxicas y afecten a zonas que antes no afectaban como ya se ha visto en
algunas regiones menos cálidas de Europa (Gruber-Dorninger et al., 2018; Ramos et al.,
2020).

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Además de estas micotoxinas principales, en los últimos años han aparecido otros tipos de
micotoxinas que merecen atención, y que son las micotoxinas emergentes y micotoxinas
modificadas. Las micotoxinas emergentes son un nuevo grupo de micotoxinas,
principalmente producidas por el género Fusarium spp., que han sido encontradas por las
mejoras analíticas, como las enniatinas; no obstante, también hay micotoxinas emergentes
producidas por mohos del género Alternaria, que pueden afectar a los piensos. Por otra
parte, las micotoxinas modificadas son derivados de la molécula original formados en las
plantas por conjugación con diferentes moléculas como la glucosa, glucosa modificada y,
otras como, sulfato y glutatión. Entre el grupo de micotoxinas modificadas, el ZEN-14-
sulfato (derivado de la micotoxina zearalenona ZEN) y el DON-3-glucósido (derivado de la
micotoxina deoxinivalenol DON), se observan con mayor frecuencia en los piensos
(Kovalsky et al., 2016). El sulfato de ZEN-14, es un metabolito natural de Fusarium que se
hidroliza fácilmente y da lugar a la micotoxina ZEN tras la ingestión, lo que desencadena la
respuesta toxicológica típica de tipo estrogénico que la caracteriza. Por ello, es
imprescindible tener en cuenta este tipo de micotoxinas. Se han documentado casos de
micotoxinas modificadas en diferentes materias primas utilizadas en la elaboración de
piensos tales como, en trigo, maíz, avena y cebada (Kovalsky et al., 2016).

4.3.Incidencia de micotoxinas en alimentación animal

La presencia de micotoxinas en alimentos destinados a animales alcanza todos los
continentes, y se observa una diferencia regional en cuanto a la distribución de estos
metabolitos. En la Figura 3 se ilustran los datos sobre la prevalencia de diferentes
micotoxinas a nivel mundial del último informe disponible en BIOMIN (2021). Allí fueron
examinadas 21,709 muestras de piensos terminados y materias primas procedentes de 79
países distintos, entre enero a diciembre de 2020. El documento señala que, las micotoxinas
producidas por Fusarium spp. son las que presentan una mayor contaminación,
encontrándose un porcentaje de 65% DON, un 64% con FBs y un 48% con ZEN de las
muestras examinadas.

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Figura 3. Mapa global de la prevalencia de micotoxinas y el riesgo de exposición en diferentes regiones. Extraído y modificado de
                                                        BIOMIN (2021).

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En otro estudio publicado por Gruber-Dorninger et al. (2019) sobre la ocurrencia a nivel
global de diferentes micotoxinas (AFB1, FBs, ZEN, DON, OTA, y T-2) en piensos y
materias primas utilizadas para su fabricación, se evidencia el alto porcentaje de
contaminación por micotoxinas. Sus resultados marcaron que el 88% de 74,821 muestras
analizadas durante 10 años (2008-2017) estaban contaminadas con al menos un tipo de
micotoxina. Las micotoxinas más prevalentes fueron las sintetizadas por el género
Fusarium: DON, FBs y ZEN, por lo que se sigue la misma tendencia de los últimos datos
aportados por el informe de BIOMIN (2021). Por otra parte, en menor medida fueron
encontradas las micotoxinas AFB1, T-2 y OTA.

Respecto a la contaminación en materias primas y piensos en Europa, en el estudio de
Gruber-Dorninger et al. (2019) se encontraron concentraciones medias más altas que
corresponden a FBs y DON con 607 µg / kg y 504 µg / kg, respectivamente. Los resultados
dados por el estudio más reciente por BIOMIN (2021) muestran que las medias de
contaminación en Europa han tenido un leve ascenso con respecto a años anteriores,
alcanzando valores de 645 µg / kg para FBs y 531 µg / kg para DON. Se puede destacar
que las concentraciones máximas más altas se encuentran en trigo para DON (11875 µg /
kg) y en maíz para FBs (13902 µg / kg).

Por otra parte, habitualmente las materias primas son tratadas para prolongar su vida útil,
así lo es el proceso de conservación por ensilaje, pero parece ser que puede conllevar al
aumento de micotoxinas cuando no se realiza correctamente. Si bien las condiciones de este
proceso de conservación son desfavorables para el crecimiento de los hongos, existe una
primera fase aeróbica, donde el hongo presente está sometido a estrés, pudiendo
desencadenar en la producción de micotoxinas y, aunque el crecimiento de hongo
disminuya durante las siguientes fases, las micotoxinas ya originadas perduran tras el
proceso del ensilaje. Así lo muestran los resultados obtenidos por Skladanka et al. (2013),
donde la hierba recién cortada para ensilajes presentó una contaminación mucho menor
antes de ser sometida a este proceso, destacando el contenido de DON después del proceso
de ensilaje que aumentó su contenido un 400%. Dado que el ensilaje es ampliamente
utilizado para la conservación de los forrajes, los resultados de Panasiuk et al. (2019)
muestran que el grado de contaminación depende del tipo de material usado para el

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ensilaje, siendo los realizados a partir de maíz más contaminados que los ensilajes de pasto
o, incluso trigo. Por lo que se recomienda el uso de pasto frente al del maíz.

Son diversas las materias primas utilizadas para la fabricación de piensos susceptibles a ser
contaminadas por micotoxinas tales como, concentrados, forrajes verdes, heno y ensilajes.
Sin embargo, muchos estudios de la literatura se centran en los cereales, debido a que son
las materias primas más utilizadas para su elaboración y una importante fuente de
contaminación (Ogunade et al., 2018; Shi et al., 2019). Palumbo et al. (2020) realizaron un
análisis de búsqueda extensiva en la literatura sobre datos de una amplia gama de cereales
utilizados para la fabricación de piensos (avena, arroz, trigo, maíz, cebada, entre otros) y la
ocurrencia de micotoxinas durante 8 años (2010-2018). Se encontró que todos los cereales
examinados presentaban contaminación con al menos una micotoxina y que en el caso del
trigo y el maíz presentaban unas concentraciones más altas de micotoxinas. Por
ejemplo, el trigo presentaba concentraciones medias más altas de 1025 µg / kg de DON,
seguida de ZEN con 86 µg / kg. Por el contrario, el maíz presentaba una contaminación
media más alta de DON de 1807 µg / kg, e incluso, se ha llegado a encontrar
concentraciones elevadísimas de 302000 µg / kg de DON. Las cantidades de ZEN y
aflatoxinas B1 son muy similares entre ambos cereales siendo alrededor de 88 y 8 µg / kg,
respectivamente. En cambio, la contaminación por OTA es minoritaria, encontrándose
concentraciones menores de 40 µg / kg en cereales.

Las micotoxinas anteriormente citadas están bastante estudiadas en la bibliografía, pero
cabe decir que muy pocos son los estudios que tienen en cuenta en sus análisis los
alcaloides de cornezuelo de centeno. Según los resultados del estudio de Kemboi et al.
(2020) en el cual evalúan la contaminación de piensos y materias primas por diferentes
micotoxinas, encontraron que la presencia de alcaloides era relevante, con un 70% de las
muestras contaminadas con un contenido que oscila entre 0,4 y 286 µg/kg.

Si bien la incidencia de micotoxinas puede aparecer de manera individual, lo cierto es que
lo más habitual sea su co-ocurrencia, es decir, la presencia simultánea de varias
micotoxinas en la muestra. En el estudio realizado por Yang et al. (2019) hallaron que, sólo
el 7,7% de las muestras contaminadas por micotoxinas contenía un solo tipo de
micotoxinas, y que el 91,7 % restante presentaban múltiples tipos de micotoxinas.            La

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existencia de múltiples micotoxinas en los alimentos destinados a animales puede
explicarse, principalmente por tres razones: 1) La mayoría de los hongos son productores
de varias micotoxinas al mismo tiempo 2) Los productos alimenticios pueden estar
contaminados por varios hongos simultáneamente o en rápida sucesión y 3) Las dietas
destinadas a animales suelen estar compuestas por múltiples fuentes de materias primas.
Esto está respaldado por estudios, donde se encontró que casi la mitad de las muestras de
piensos analizadas estaban contaminadas por dos o más micotoxinas (Smith et al., 2016).
La co-ocurrencia parece ser muy común entre las micotoxinas producidas por Fusarium, se
observa con frecuencia ZEN, DON y FBs (Kovalsky et al., 2016). Dentro de las
combinaciones de micotoxinas más observadas están la combinación de AFs+FBs,
DON+ZEN, AFs+OTA y FBs+ ZEN (Smith et al., 2016).

Como se ha podido observar a lo largo de la revisión de diferentes estudios, es altamente
frecuente la presencia de al menos un tipo de micotoxina en los productos destinados a
alimentación animal y que dependiendo del tipo de producto el grado de contaminación
varía. En este aspecto, es necesario destacar que son relevantes los factores climáticos, el
procesamiento del alimento y las buenas prácticas de cosecha y almacenamiento, ya que
son factores que pueden contribuir a aumentar o disminuir la contaminación por
micotoxinas. Del análisis de los resultados, se podría decir que la contaminación
mayoritaria se encuentra principalmente en los cereales, por lo que los piensos elaborados a
base de cereales son los que probablemente presentarán mayor contaminación.

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4.4.Principales efectos adversos por ingesta de micotoxinas: salud animal y su
    productividad

El término micotoxicosis se refiere a las intoxicaciones asociadas a derivados tóxicos
presentes en el hongo, o sintetizados por él, capaces de difundirse en el alimento y en el
organismo del individuo que lo consume. Mayoritariamente, la ingestión de estas toxinas se
produce vía oral, através de los alimentos o piensos pero, existen otras vías de
contaminación de micotoxinas que son la inhalación y la absorción dérmica (Gashaw,
2015).

La toxicidad puede manifestarse de manera aguda o crónica. La toxicidad aguda ocurre
de manera rápida y a corto plazo, cuando el animal ingiere grandes cantidades de
micotoxinas y aparecen sintomas relacionados con inapetencia, malestar general, diarrea y
vómitos. En cambio, la toxicidad crónica se produce a medio/largo plazo por el consumo de
dosis pequeñas, y acaba induciendo lesiones y fallos en sistema nervioso central, órganos y
tejido epitelial donde los síntomas se van agravando y pueden producir cáncer, necrosis e
inmunosupresión y desencadenar en muerte (Ráduly et al., 2020). Se han documentado,
principalmente, los efectos perjudiciales en la salud sobre los animales de granja debido a
su importancia económica, pero también hay estudios sobre animales acuáticos (Oliveira y
Vasconcelos, 2020) y animales domésticos (Macías-Montes et al., 2020). En la tabla 2 se
pueden observar los problemas más comunes que se han documentado asociado a las
principales micotoxinas.

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Tabla 2. Resumen de los principales sintomas experimentados por animales según Asrani
y Kumar (2020).

    Micotoxinas             Órganos dianas                 Problemas asociados

                                                              Hepatoxicidad
                                                              Teratogenicidad
   Aflatoxina B1                Hígado
                                                             Inmunosupresión
                                                              Genotoxicidad
                                                              Nefrotoxicidad
                                                             Inmunosupresión
Ocratoxina A (OTA)              Riñon
                                                              Genotoxicidad
                                                              Teratogenicidad

                                                  Estrogénicos (alteraciones reproductivas
 Zearalenona (ZEA)       Aparato reproductivo
                                                         y problemas de fertilidad)

                                                              Gastroentéricos
 Tricotecenos (DON,
                           Aparato digestivo                 Inmunosupresión
   T-2, HT-2 etc.)
                                                              Teratogenicidad

                                                    Daños en el sistema nervioso central
    Fumonisinas            Sistema nervioso                  Hepatotoxicidad
                                                             Inmunosupresión

    Alcaloides de                                             Neurotoxicidad
                           Sistema nervioso
cornezuelo de centeno                                     Problemas musculares

                                                                       Página 18 de 40
El grupo de micotoxinas más potentes que se ha conocido hasta ahora son las aflatoxinas,
pues provocan efectos agudos y hepatocarcinogénicos crónicos en el hígado en función de
su reactividad con el ADN, ARN, enzimas y proteínas. De los más de 20 metabolitos
fúngicos de aflatoxinas existentes, el perfil de toxicidad más relevante lo presenta la
aflatoxina B1 (AFB1) y son clasificadas como carcinógeno del grupo 1 por la Agencia
Internacional de Investigación sobre el cáncer (IARC, 2012). De ahí que en la mayor parte
del mundo se encuentren reguladas. Por otra parte, cabe nombrar que no sólo estas
micotoxinas han sido clasificadas por IARC, las fumonisinas B1 y B2 (FB1, FB2) y la
Ocratoxina A (OTA) se clasificaron en el Grupo 2B, es decir, compuestos considerados
cancerígenos para los animales y posiblemente cancerígenos para los seres humanos
(Magnoli et al., 2019; Klingelhöfer et al., 2020). Las demás micotoxinas se han clasificado
como grupo 3, es decir, que no hay evidencias científicas de ser cancerígenas en animales
de experimentación ni cancerígenas en humanos.

El tipo de micotoxina es uno de los factores que determina la toxicidad pero no es el único.
La caracterización de la toxicidad depende de muchos otros factores en los que se encuentra
la especie animal y su estado (edad, sexo, raza, ingesta diaria), entre otros factores.
(Malekinejad y Gremmels, 2020). Se ha podido observar que las especies más sensibles son
los animales monogástricos y animales jóvenes, en especial, las aves y los cerdos (Pierron
et al., 2016; Asrani y Kumar, 2020). A diferencia de los monogástricos, los rumiantes
parecen ser más resistentes a la intoxicación por micotoxinas (Hildebrand et al., 2012; Jiang
et al., 2012). Esto es debido a las propiedades que existen en el rumen, aunque el nivel de
degradación de micotoxinas depende del tipo de micotoxina y las condiciones ruminales
(Debevere et al., 2020).
De todos los problemas asociados con las micotoxinas, se destacan los problemas asociados
con el tracto intestinal ya que parece ser muy clave para mantener la salud general. Se ha
visto que la ingestión de alimentos contaminados por micotoxinas provoca efectos
desfavorables en el tracto intestinal, induciendo fallos en las funciones intestinales como
la absorción, permeabilidad, inmunidad y un desequilibrio en la microbiota (Pierron et al.,
2016). Por ejemplo, los cambios producidos por las micotoxinas en la microbiota conducen
a un aumento de la concentración de endotoxinas, fragmentos de paredes celulares de
bacterias Gram – que se encuentran de manera natural en el animal y que son liberadas

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durante el ciclo de vida de la bacteria. El aumento de estos fragmentos bacterianos deriva
en una inflamación intestinal provocando malestar y consecuentemente una disminución de
la ingesta alimentaria y, por lo tanto, provocando un descenso en el rendimiento productivo
del animal. De la misma manera, disfunciones en la mucosa intestinal provocan que se
produzca un aumento en la susceptibilidad del animal a las enfermedades infecciosas
entéricas, sistémicas y respiratorias (EW Nutrition, 2020). Ejemplos bien conocidos
incluyen coccidiosis en aves de corral, salmonelosis en cerdos, enfermedad respiratoria
porcina, aspergilosis en aves de corral. Si bien se ha visto que algunas micotoxinas, como
las producidas por el género Fusarium, pueden aumentar las enfermedades infecciosas,
otras como pequeñas concentraciones de micotoxina T-2 disminuyen la capacidad de
colonización de Salmonella en el intestino del cerdo (Antonissen et al., 2014).

Los impactos más comunes para la salud de los animales correspondientes a cada
micotoxina han sido nombrados, aunque cabe resaltar que muchas veces la sintomatologia
no es clara por la co-exposición a múltipes micotoxinas en la dieta de los animales y que
los síntomas, además, pueden confundirse con otras enfermedades (Ráduly et al., 2020). En
referencia a la co-ocurrencia de micotoxinas en los alimentos, la evaluación de la toxicidad
de las micotoxinas en los animales debería tener en cuenta las posibles interacciones entre
las distintas micotoxinas que coexisten ya que pudieran desencadenar efectos aditivos
muchos más potentes (efectos de sinergia) (Yang et al., 2020).

El efecto negativo que provoca en la salud de los animales de granja produce un gran
impacto en el sector ganadero debido a la disminución de la productividad por la
experimentación de un descenso en la producción de leche, carne y disminución de la
calidad de los huevos, problemas de fertilidad e incubabilidad y anormalidades en los fetos,
como también la susceptibilidad de contraer enfermedades y ser más propensos a morir de
forma prematura. Un informe de 2015 realizado por Alltech, empresa especializada en
asesoramiento en agricultura y nutrición animal, estimó la relación entre el riesgo de
micotoxinas y la rentabilidad animal en Lexington, una ciudad de Estados Unidos. Para su
evaluación, se utilizó el nivel promedio de riesgo de micotoxinas en el maíz y sus
resultados mostraron que los cerdos pueden tener una pérdida potencial de ganancia diaria

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de 6,8 gramos por día y que la ganancia total de la canal podría verse disminuida en un total
de $ 3,09 por cerdo (Weaver, 2015).

Aparentemente las micotoxinas permanecen un tiempo circulando en la sangre hasta ser
finalmente excretadas principalmente por vía urinaria o por heces aunque en el caso de la
aflatoxina se puede excretar en la leche durante los periodos de lactancia (Escrivá et al.,
2017). Con todo lo nombrado, es conveniente mantener unos niveles bajos de
contaminación en las materias primas destinadas para piensos, evitando así, que las cargas
de estas toxinas produzcan efectos nocivos en los animales y, de igual manera, sobre los
humanos que consumen productos de origen animal diariamente en su dieta (EW Nutrition,
2020).

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4.5.Legislación

Durante estas últimas décadas, diversas instituciones públicas como la Administración de
Alimentos y Medicamentos de los Estados Unidos (FDA), Autoridad Europea de Seguridad
Alimentaria (EFSA) ,y otras existentes alrededor del mundo, han establecido regulaciones
para controlar el contenido máximo de niveles de micotoxinas en alimentos destinados para
consumo humano y para animales con el fin de velar por su salud y por los intereses
económicos que involucra tanto para el sector ganadero como agrícola (Magnoli et al.,
2019).

Actualmente, la legislación para micotoxinas está mucho más extendida y detallada en
alimentos destinados para consumo humano que para alimentos y materias primas para
consumo animal. Se ha de resaltar que las organizaciones, comités y programas de la
Unión Europea (UE) han puesto todo su interés por trabajar activamente sobre cuestiones
referente a las micotoxinas con el fin de facilitar el comercio mundial de alimentos y
piensos inocuos. Todo este esfuerzo ha hecho posible que sea uno de los lugares en donde
existe más regulaciones en esta materia. A pesar de ello, en la UE solo se encuentra
regulación de límites máximos de obligado cumplimiento en alimentos para animales de la
aflatoxina B1 y del cornezuelo de centeno, cuyos detalles se especifican en la Directiva
2002/32/CE del Parlamento Europeo y del Consejo, de 7 de mayo de 2002, sobre sustancias
indeseables en la alimentación animal. Además, existe el documento de la Recomendación
(UE) 2016/1319 en el cual se recoge valores orientativos de deoxinivalenol (DON),
zearalenona (ZEN), fumonisinas (FBs) y ocratoxina A (OTA) en los alimentos destinado a
una amplia gama de especies, aunque no son de obligado cumplimiento.

A continuación se comentará la situación de regulación actual y los límites máximos para
cada una de las principales micotoxinas, tomando de referencia la legislación de la UE
(tabla 3):

                                                                          Página 22 de 40
Tabla 3. Legislación de la Unión Europea en cuanto a los contenidos máximos y valores
                       orientativos de diferentes micotoxinas en materias primas y piensos destinados a
                       alimentación animal (Directiva 2002/32/CE; Recomendación (UE) 2016/1319).

                                          Micotoxina                Productos destinados a la           Legislación
                                                                       alimentación animal              EU (mg/kg)

                                                                   Materias primas para piensos:             60
                                                                  Maíz y productos a base de maíz
                                      Fumonisinas B1 + B2
                                                                                                           5 – 50
VALORES ORIENTATIVOS

                                                                        Piensos compuestos

                                                                   Materias primas para piensos            2–3
                                          Zearalenona
                                                                        Piensos compuestos                0,1 – 0,5

                                                                   Materias primas para piensos            8 – 12
                                                 Deoxinivalenol
                                                                        Piensos compuestos                0,9 – 5
                                  Tricotecenos
                                                  Toxinas T-2,                                              0,05
                                                                  Piensos compuestos para gatos
                                                     HT-2
                                                                   Materias primas para piensos             0,25
                                         Ocratoxina A
                                                                        Piensos compuestos                0,01-0,1
                                         Aflatoxina B1             Materias primas para piensos             0,02
                                                                                                        0,005 – 0,02
CONTENIDOS

                                                                    Piensos complementarios y
                        MÁXIMOS

                                                                            completos
                                     Cornezuelo de centeno        Materias primas para piensos y           1000
                                                                      piensos compuestos que
                                                                  contienen cereales no molidos.

                       Tal y como se puede observar en la tabla 3, las aflatoxinas B1 en alimentación animal en
                       EU están reguladas con límites máximos muy pequeños que se situan entre 0,005 a 0,02
                       mg/kg, correspondiendo el contenido más bajo para los piensos destinados a ganado lechero
                       y animales jóvenes. Al igual que Europa, otros países saben del peligro que supone este
                       tipo de micotoxina y han establecido regulación para alimentación animal como es el caso

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de regiones como Uruguay, Sudáfrica o Irán. Por el contrario, hay países que no disponen
de regulaciones especificas en este caso, sobre todo, países del continente africano en
donde no existen ni siquiera regulaciones para alimentos destinados a consumo humano,
como es el caso de Zambia (Misihairabgwi et al., 2019). A diferencia de la AFB1, la
regulación sobre los alcaloides de cornezuelo de centeno se encuentra menos
documentada. La UE estipula un límite máximo recomendado de 1000 mg/kg                   de
cornezuelo de centeno en materias primas para piensos y piensos compuestos que contienen
cereales sin moler. Como se puede notar, no se establece la regulación para los alcaloides
sino para el cornezuelo de centeno. Varios autores instaban a que la evaluación de la
concentración de la contaminación por alcaloides se debería realizar a través de la
examinación analítica de los alcaloides y no de la presencia de cornezuelo, ya que muchas
veces la presencia de cornezuelo no deriva en la formación de estos compuestos (Schwake-
Anduschus et al., 2020). Respecto a ello, se ha decretado recientemente el Reglamento
(UE) 2021/1399 de la Comisión por el que se modifica el Reglamento (CE) n.o 1881/2006
en lo que respecta al contenido máximo de esclerocios de cornezuelo y alcaloides de
cornezuelo en determinados productos alimenticios de consumo humano. En este
documento se tiene en consideración el análisis de alcaloides y se establece una serie de
contenidos máximos para ellos en varios productos alimenticios. A pesar de este avance,
cabe recalcar que aún está por realizar la evaluación para los alimentos destinados para
animales.

Por otra parte, la UE establece valores guías para los otros tipos de micotoxinas en
alimentación animal. La evaluación de los límites orientativos se realiza teniendo en cuenta
distintos parámetros como es el caso de la sensibilidad de la especie animal a los distintos
tipos de micotoxinas. Como ya se ha mencionado anteriormente, las especies más sensibles
son las aves y los cerdos además de los animales jóvenes. Por ejemplo, en la
recomendación (UE) 2016/1319 los valores orientativos más bajos de DON para piensos
compuestos son los destinados para cerdos (0,9 mg/kg).

En términos generales, como se ha podido observar, se establece una serie de pautas que
regulan el contenido de contaminación por algunas micotoxinas ya sean de obligado
cumplimiento como las AFB1 en la Unión Europea, y/o estableciendo valores orientativos

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que permitan conservar una cierta higiene de piensos y materias primas destinados a este
uso. En cambio, en la legislación en algunos países en vías de desarrollo, ni se contempla.
Los diversos estudios examinados en el apartado de incidencia demuestran la alta
frecuencia de micotoxinas en alimentos destinados para este fin, pero también apuntan que
la mayoría de las muestras contaminadas por micotoxinas se encuentran dentro de los
límites de referencia marcados por la Unión Europea. A pesar de ello, algunos estudios
apoyan la revisión de estos límites. Por ejemplo, se piensa que las concentraciones
máximas sugeridas de cornezuelo de centeno establecidas por la UE puedan ser
insuficientes. Se ha demostrado que concentraciones de alcaloides del cornezuelo del
centeno en la dieta tan bajas como 0,1 – 0,2 mg/kg afectan negativamente el rendimiento
del crecimiento animal, especialmente en animales que también sufren estrés por calor
(Thompson, 2016; Schwake-Anduschus et al., 2020). De la misma manera, la presencia de
AFB1 en la dieta de la lubina (Dicentrarchus labrax) en concentraciones tan pequeñas de
0,018 mg/kg en el pienso, induce a daño hepático. En la carpa común, Cyprinus carpio,
AFB1 a concentraciones de 0,2 mg/kg en el pienso, parece provocar alteraciones de la
circulación, distrofia del tejido hepático y alteraciones a nivel sistémico después de 120
días de exposición (Matejova et al., 2017).

Dados estos datos, y otros múltiples que se pueden encontrar en la bibliografía, los límites
establecidos en el caso de la UE no serían garantía de seguridad. El establecimiento de los
límites máximos depende de muchos factores y hasta ahora para la fijación de los límites
se han tenido en cuenta las micotoxinas de manera individual. Y tal como se ha observado,
a lo largo de los estudios examinados son pocas las muestras que presentan micotoxinas de
manera individual si no que muchas presentan una co-existencia de dos o más micotoxinas.
Por lo tanto, es fundamental contemplar las posibles interacciones que puedan haber entre
estas micotoxinas aún encontrandose en concentraciones que relativamente parecen
seguras. La extensión de la regulación de las micotoxinas es importante por los posibles
efectos directos sobre los animales e indirectos a través del consumo de alimentos de origen
animal. Si bien la FAO estimó que aproximadamente el 25% de los productos agrícolas
presentarían contaminación por micotoxinas, lo cierto es que se cree que el porcentaje
podría alcanzar el 60 - 80 %, y podría ir en aumento por el cambio climático que está
transcurriendo en el planeta durante estos últimos años (Warnatzsch et al., 2020).

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4.6.Control de micotoxinas en alimentos destinados para alimentación animal: La
   prevención como estrategia fundamental

Los problemas asociados con las micotoxinas en alimentación animal suponen una
amenaza de salud pública y una preocupación por parte de las industrias agrícolas,
ganaderas, y empresas relacionadas con la fabricación de piensos. Por lo tanto, es necesario
establecer medidas de control para evitar su aparición a lo largo de la cadena alimentaria.
Básicamente, el control de las micotoxinas se basa en dos estrategias: prevención de su
producción y los procesos de detoxificación.

La mejor estrategia es la prevención de la aparición de los hongos toxigénicos
productores de micotoxinas en las materias primas. Dado que la mayoría de las micotoxinas
son estables a las operaciones de procesamiento posteriores a las que se someten, es
imposible eliminar por completo todas las micotoxinas presentes. Por esta razón, muchos
estudios se han centrado en medidas de prevención y control para reducir las infecciones
fúngicas, limitando así la contaminación por micotoxinas en cultivos alimentarios y piensos
(Degraeve et al., 2016; Janssen et al., 2019).

Existen un amplio número de medidas preventivas que se pueden establecer a lo largo de
toda la cadena alimentaria, aunque cabe decir que el manejo adecuado de los cultivos se
considera el principal punto de control para evitar la contaminación por micotoxinas (Bosch
et al., 2016). A continuación, se enumeran algunas de las medidas que se pueden tomar
para prevenir la contaminación por estos metabolitos tóxicos:

❖ Medidas durante el cultivo: Uso de semillas certificadas libres de patógenos, uso de
   variedades de cultivo resistentes a enfermedades y adaptadas a las condiciones
   climáticas, rotación de cultivos, fertilización correcta del suelo, control de plagas (uso
   de insecticidas y fungicidas), entre otras. La aplicación de fungicidas, como el
   carbendazim, para controlar la fusariosis (enfermedad producida por especies de
   Fusarium alrededor del mundo) es la más extendida y hasta ahora la mejor alternativa
   para hacerle frente. Tanto es así que continuamente se realizan estudios para la
   innovación de nuevos productos para hacer frente a las numerosas resistencias
   encontradas (Xu et al., 2019). Desde otra perspectiva, la localización de genes de

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cultivos con propiedades antifúngicas y el desarrollo de plantas genéticamente
   modificadas, sería más útil. En el estudio realizado por Bekalu et al. (2020), observaron
   el gran potencial del gen HvNEP-1 pudiendo ser una buena herramienta para el control
   de la fusariosis.
❖ Medidas durante la cosecha: la recolección temprana y selección de los granos
   adecuados. Existen diversas técnicas de clasificación de granos. Matumba et al. (2015)
   evaluó la clasificación a mano, el lavado por flotación y el descascarillado. La
   clasificación a mano mostró una reducción de micotoxinas, en especial de las
   aflatoxinas, de más del 90%. A pesar de ser una técnica tediosa, ofrece múltiples
   ventajas en comparación con las otras técnicas y que incluyen una disminución de las
   pérdidas del alimento, una disminución de las pérdidas nutritivas como vitaminas y
   minerales. La clasificación visual se puede automatizar con técnicas de espectroscopía
   de infrarrojos.
❖ Medidas durante el almacenamiento: control de temperatura y humedad en los silos
   de almacenamiento del cereal y uso de atmósferas controladas o de vacío. El control de
   estos parámetros es esencial, en el estudio realizado por Wen et al. (2020) se recomendó
   la condición de almacenamiento de germen de maíz con no más del 9% de contenido de
   humedad.
❖ Medidas durante la fabricación: Los métodos térmicos se han utilizado ampliamente
   en la fabricación tanto de alimentos como de piensos, como es el caso del horneado,
   peletización o los procesos de extrusión. La aplicación de la cocción por extrusión es un
   proceso que combina el cizallamiento a alta velocidad y la cocción al vapor
   sobrecalentado en poco tiempo. Se ha observado que su uso a temperaturas superiores a
   150ºC tiene un impacto significativo en la reducción de zearalenona y fumonisinas
   (Čolović et al., 2019). No obstante, las temperaturas habituales de procesamiento del
   alimento rondan entre 80 y 121°C, por lo que la descomposición de las micotoxinas
   puede no suceder, sumando los posibles efectos negativos sobre la calidad del alimento
   si se aplican temperaturas elevadas.

Como se ha podido observar, las medidas de prevención se basan en el uso de buenas
prácticas agrícolas (BPA), buenas prácticas de fabricación (BPF), factores ambientales y
prácticas de almacenamiento apropiadas. Además, de que es importante disponer de unos

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