CONTROL DE Varroa destructor EN LA ABEJA DE LA MIEL (Apis - mellifera) CLAVES PARA UN CAMBIO DE
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CONTROL DE Varroa destructor
EN LA ABEJA DE LA MIEL (Apis
mellifera)
CLAVES PARA UN CAMBIO DE
ESTRATEGIA
ANSELMO GRACIA MOLINA
PABLO PÉREZ ACOSTA
ARIADNA FRÍAS ÁLVAREZ
CLAUDIA SANTANA LÓPEZ
CRISTINA DE LA ROSA GARCÍA
Título: Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Melli-
fera). Claves para un cambio de estrategia
Imprime: Grupo Heldan RG Canarias, SL.
Maquetación y diseño portada: Blanca Gracia Pérez-Pozuelo
Fotografías: Diego Llinás, Ariadna Frías Álvarez, Pablo Pérez Acosta,
Anselmo Gracia Molina
Edita: Grupo de Apicultura del Instituto Universitario de Sanidad
Animal y Seguridad Alimentaria (Universidad de Las Palmas de Gran
Canaria)
www.elpolendelasflores.es
www.iusa.eu
Septiembre, 2021.
Fotografías de portada. Cuadro de cría abierta con Varroa y grupo de abejas sobre panal con
Varroa en alguna de ellas. Realizadas por Ariadna Frías Álvarez
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
PRÓLOGO
Constituye para mí un grato placer el poder presentar este manual. En primer
lugar, por el conocimiento que tiene los autores en el campo de la apicultura
y en segundo lugar, porque creo que constituye una iniciativa que cubre
un importante déficit de información rigurosa y veraz sobre los aspectos
relacionados con la problemática existente sobre la varroosis que afecta a
nuestros colmenares y los distintos tratamientos o estrategias disponibles
para el control y prevención de la infestación por Varroa destructor.
Este manual, que se presenta muy bien estructurado, ayudará al lector o
al apicultor a una buena comprensión sobre el mecanismo de infestación
del ácaro V. destructor, su ciclo de vida y los graves daños que produce al
sector apícola, y que constituye hoy en día su principal amenaza. Asimismo,
y a través de una fácil lectura, se incluye una recopilación de los diferentes
tratamientos autorizados de los que dispone el apicultor para hacer frente
a este ácaro que ha demostrado una gran capacidad de adaptación y de
estrategias de resistencia.
En definitiva, se trata de una interesante iniciativa para divulgar el
conocimiento existente sobre la varroosis. Con toda seguridad, éste será el
germen de sucesivas publicaciones sobre este tema, de gran interés tanto
para el apicultor como para el público general, y que contribuirá a cubrir las
necesidades que día a día, van surgiendo en el campo de la apicultura y en su
lucha contra este parásito.
El ser humano necesita a las abejas, y ellas nos necesitan cada vez más.
Asteria Luzardo Álvarez
Prof. Titular
Área de Farmacia y Tecnología Farmacéutica
Universidad de Santiago de Compostela
Campus de Lugo
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
INTRODUCCIÓN
Hasta hace no mucho una colmena prácticamente se podía mantener sin
apenas cuidados. Ella sola controlaba el aumento de la población, hacía frente
a los diversos enemigos y era capaz de mantener un sistema eficaz de defensa
ante los parásitos y microbios. Pongamos la colmena en el sitio adecuado
y no la molestemos, al final de la temporada vendremos y obtendremos la
cantidad de miel que según la cantidad de néctar disponible en el campo y
condiciones ambientales la colmena sea capaz de producir. Éste podía ser el
principio básico de la apicultura. La colmena es un ente inmortal en teoría.
Cambia la población de una colmena, igual que cambia la población de una
ciudad, pero ambas permanecen.
Hoy en día si una colmena es dejada en su sitio y no es revisada y tratada
cada cierto tiempo, sabemos que no dura más allá de 3 o 4 años. ¿Qué ha
pasado que las colmenas se han convertido en individuos más vulnerables
e incapaces de mantenerse por sí mismos? Se pueden argumentar muchas
razones que expliquen tan fatal fenómeno, unas influirán más que otras, pero
una razón principal está en la aparición en escena del ectoparásito de las
abejas el ácaro Varroa destructor. Procedente del Extremo Oriente llegó a
principios de los años ochenta a Europa, y desde entonces ya nada ha sido
igual en el mundo de la apicultura. Es, sin duda, el principal problema de la
apicultura mundial y se libra una batalla contra él que todavía está lejos de
ganarse.
Fotografía realizada por Diego Llinás Rueda
La inspección regular, pero no excesiva, de los cuadros forma parte del control de las colmenas,
para ver ritmo y calidad de la puesta, signos de enjambrazón, fortaleza de la colonia, presencia
de reservas...
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Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez A simple vista se pueden apreciar los ácaros de Varroa adosados al tórax de las abejas. Normalmente, si con facilidad encontramos abejas parasitadas es que el grado de infestación ya es grave. Varroa destructor causa más daño que cualquier otra enfermedad (Locke et al. 2014; Maggi et al. 2016). Se adosa al cuerpo de la abeja y le absorbe la hemolinfa (Richards et al. 2011; Nazzi y Le Conte 2016). Ramsey et al, 2019, mantienen que contrariamente a lo que se venía creyendo, no es la hemolinfa su principal fuente de alimento, sino el tejido graso, el cual desempeña un importante papel en procesos esenciales para la salud de la abeja (desintoxicación, sistema inmune, supervivencia invernal…). El ácaro Varroa también actúa como un vector de otras enfermedades, especialmente víricas (Annoscia et al. 2012). Provoca un mayor gasto energético en la abeja y reduce la supervivencia de la misma (Aldea y Bozinoviz, 2020) llevando al animal a un debilitamiento que le hace susceptible a cualquier otra enfermedad o agente hostil. En el macho afecta a su fertilidad, producción de semen y capacidad de vuelo (Duay et al, 2002). El ácaro se reproduce muy eficazmente en la colmena y el número de abejas se reduce, con lo cual la capacidad de producción se ve afectada y finalmente la colmena acaba por colapsar después de un período más o menos prolongado de convivencia con Varroa destructor. Mientras tanto, ha dado tiempo a que otras colmenas se hayan infestado también y el resultado acaba siendo desolador para el apiario en su conjunto y para toda la población de colmenas de la zona. El parásito coloniza la cría cuando la larva de abeja tiene 6 días de vida, es decir, inmediatamente antes de opercularse la celda de la larva, en la cual se reproducirá. Los nuevos ácaros nacerán en dicha celda y se alimentarán de la pupa de abeja. Ahí estarán bien protegidos frente a los tratamientos acaricidas por estar en una celda operculada. El período de reproducción de Varroa destructor está relacionado con la duración de la metamorfosis de la pupa en las celdas de cría, es decir, 12 días para las obreras y 15 días para los machos. Al emerger la abeja, saldrán también los nuevos ácaros e irán infestando a otras abejas (FAO, OIE 2018). Sólo en este período de vida externa (forética) el parásito Varroa puede ser sensible a los diversos tratamientos acaricidas. Esto obliga a hacer tratamientos prolongados para dar tiempo a que el ácaro vaya saliendo de su escondite, y en algún momento quede expuesto al principio activo. 6
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
El simple hecho de que una abeja o un zángano infestado con Varroa penetre en
una colmena todavía no afectada por la varroosis, es suficiente para provocar
el desencadenamiento de la enfermedad en la colmena, sin esperanza de
que se elimine alguna vez, a pesar de los mecanismos habituales de limpieza
de las abejas para controlar las infestaciones. Por otra parte, la abeja no ha
desarrollado todavía mecanismos de resistencia a Varroa. La gran capacidad
reproductiva del ácaro y la dificultad para tratarlo, hace que después de
cuarenta años siga siendo un problema de primera magnitud y que exige
replantear las estrategias seguidas hasta la fecha. Éstas, básicamente, han
consistido en la aplicación de tratamientos acaricidas con principios activos
procedentes de la síntesis química, aplicados masivamente, en general
con poca coordinación entre apicultores, lo cual ha dificultado la lucha
continuada y colectiva, que tratándose de un problema que afecta a todos,
es una condición imprescindible para tener éxito. Un nuevo replanteamiento
de la estrategia a seguir ha de basarse:
-En la aplicación de formulaciones que no dejen residuos, fáciles de
aplicar, económicas, sin efectos adversos y, por supuesto, eficaces.
-Acompañamiento de la aplicación de formulaciones con medidas de
manejo de la colmena y del apiario.
-Definición de estrategias conjuntas entre apicultores para su
aplicación.
En esta monografía revisamos los diferentes tratamientos existentes
y hacemos un ejercicio de crítica sobre las posibilidades de cada uno,
intentando aportar bases para un replanteamiento de estrategia de lucha
contra la Varroa destructor en el futuro inmediato.
Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez
El ácaro Varroa también lo podemos encontrar en las larvas cuyas celdas están a punto de
opercularse
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Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) TRATAMIENTOS QUÍMICOS Desde los primeros momentos se emplearon productos químicos de síntesis en los tratamientos contra el ácaro Varroa. Los principales productos químicos anti-varroa utilizados son el amitraz, coumaphos, flumethrin y fluvalinato. RESISTENCIA A los pocos años de utilización de los acaricidas químicos se empezó a notar pérdida de eficacia de tales tratamientos. El ácaro parecía ser capaz de adaptarse a tales productos y mostrarse resistente a sus efectos. Ya en el 1991 se describió la pérdida de eficacia del amitraz en la región de Vojvodina, después de algunos años de gran efectividad (Dujin et al, 1991). El mismo año se observó, también, la pérdida de eficacia del fluvalinato en una preparación comercial en Lombardía, causando gran impacto en la apicultura italiana (Loglio y Plebani, 1992; Lodesani et al, 1995). En 1995, ensayos de campo en el norte de Italia demostraron la pérdida de eficacia muy significativa del coumaphos en una formulación comercial (Lodesani, 1996). Desde estas primeras evidencias constatadas se han seguido detectando nuevos casos que confirman las resistencias a la exposición al producto, como en el caso relatado por Pettis, 2004, que sólo tres años de exposición al coumaphos fueron suficientes para crear resistencia. Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez Apiario del Cabildo de Gran Canaria y de la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria en el término municipal de Arucas. 8
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
Fotografía realizada por Pablo Pérez Acosta
Visión ventral de hembra del ácaro Varroa destructor
A pesar de saberse con seguridad desde principios de los años 90 de la
generación de resistencias del ácaro a los tratamientos químicos, debido a que
las aplicaciones regulares con un mismo producto actúan como mecanismo
de presión para generar ácaros seleccionados por su resistencia al producto
(Milani N, 1999), se han mantenido en muchos casos malas prácticas en
la aplicación de estos productos, como por ejemplo repetir tratamientos,
administrar dosis incorrectas y poca coordinación entre los apicultores de
una misma área en su utilización.
La presencia de residuos de acaricidas químicos en la cera de las colmenas
es suficiente para aumentar el riesgo de resistencia en los ácaros Varroa,
porque el parásito está en contacto constante con el principio activo (Medici
et al. 2015; Mitton et al. 2018). La exposición continuada de una u otra forma
al acaricida químico durante tantos años hace que se hayan conseguido cepas
de ácaros Varroa resistentes a los tratamientos químicos convencionales. Es
posible que este trabajo de selección de ácaros resistentes todavía se esté
produciendo. La presencia de ácaros resistentes obliga a aumentar la dosis
del producto acaricida a utilizar, comenzar antes el tratamiento y aplicar
más tratamientos, con lo cual se entra en una espiral de prácticas apícolas
contaminantes, muy agresivas para las abejas, y químico-dependientes.
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Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) RESIDUOS Después de muchos años de aplicación de estos productos, se ha comprobado sobradamente que todos ellos dejan residuos en la cera, miel y polen, afectándose las diferentes funciones fisiológicas de las abejas (Calatayud- Vernich et al. 2017; Tihelka, 2018; Alkassab et al, 2020). Estos residuos pueden acumularse durante varios meses o años, con lo cual se puede ir formando en la cera un depósito de diversos acaricidas junto con otros pesticidas de los que se emplean en la agricultura intensiva, y potenciarse un efecto sinérgico de todos ellos (Johnson et al. 2013a; Tihelka 2018; Prado et al. 2019). Una sola aplicación puede ser suficiente para dejar residuos en cantidades importantes en la cera, y todavía más en la cera próxima al lugar de colocación de la preparación acaricida, tal y como describen Kast et al, 2020, utilizando una formulación comercial a base de coumaphos. En este caso, los niveles de coumaphos en la cera disminuyeron a un ritmo de 3 a 5 veces en 7 meses desde el final del tratamiento. Estos residuos se pueden encontrar, incluso, en las zonas de cera nueva como son los opérculos o los cuadros recién estirados. Posiblemente, las abejas, al entrar en contacto con la cera contaminada, trasladan residuos en su cutícula a la cera nueva (Van Buren et al, 1992; Kast et al, 2020). Fotografías realizadas por Ariadna Frías Álvarez Obtención de muestras de cera, a partir de opérculos de celdas, y de miel operculada para análisis de presencia de residuos químicos. 10
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
El coumaphos podría migrar de la cera a la miel, con el correspondiente
efecto sobre la calidad de la miel, y también a la jalea real, perjudicando el
desarrollo larvario (Kast, 2020; Kochansky 2001).
Todo lo dicho nos lleva a plantearnos la posibilidad de no reciclar la cera
expuesta a tratamientos químicos para evitar significativas concentraciones
de contaminantes químicos en las láminas de cera nuevas, y prevenir que
las larvas sean expuestas a los efectos negativos de los residuos (Kast et al,
2020), así como los otros miembros de la colmena.
Fotografía realizada por Pablo Pérez Acosta
Grupo de abejas obreras con parasitación visible en algunos casos.
11Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) EFECTOS SECUNDARIOS Siendo todos ellos productos acaricidas, en realidad no son inocuos para la abeja. Ya sea por efecto directo de un tratamiento, o por el efecto de los residuos acumulados en la cera, ejercen una acción negativa sobre las abejas. El amitraz y el flumethrin reducen los niveles de proteínas, hidratos de carbono, y de lípidos en la hemolinfa de las obreras (Mattila y Otis, 1999; Loucif-Ayad et al 2010; Tihelka 2018). Coumaphos y fluvalinato aumentan la mortalidad de las obreras (Coffey y Breen 2016; Rouibi et al, 2016; Tihelka 2018). Altos niveles de contaminación de la cera reducen el rendimiento post-emergencia de obreras y reinas (Pettis et al. 2004; Wu et al. 2012; Collins and Pettis 2013). Aunque la reina tolera más dosis de acaricida que las obreras, también se ve afectada. Así, la aplicación de coumaphos y fluvalinato originan provocan en la reina menor masa corporal, menor peso de los ovarios, malformaciones, modificaciones del comportamiento, y alta mortalidad. En los programas de producción de reinas se producen reinas en menor cantidad. La contaminación de la cera afecta al índice de aceptación de los traslarves. La contaminación de la cera de las realeras puede deberse a que las obreras trasladan los residuos que están presentes en los cuadros de cría como consecuencia de un tratamiento (Haarmann et al, 2002; Gregorc, 2012; Tihelka 2018). Fotografía realizada por Diego Llinás Rueda Obtención de larvas jóvenes para realización de traslarve y producción de abejas reinas. 12
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
Fotografía realizada por Diego Llinás Rueda
Presencia de ácaros de Varroa destructor en el interior de celdas operculadas con crías de
abejas en proceso de metamorfosis.
La aplicación de acaricidas químicos afecta en mayor o menor medida a la
puesta, a la fertilidad de los huevos y al desarrollo de la cría. Se producen
menos cuadros de cría, disminuye el potencial reproductivo de la colonia y
ésta tiende a renovar a la reina antes. (Fell y Tignor, 2001; Pettis et al 2004;
Collins et al, 2004, 2013; Tihelka 2018).
El desarrollo de la cría es muy sensible a la influencia de los acaricidas
químicos acumulados en la cera, y más si tenemos en cuenta que en la cera
lo más probable es que haya un cóctel de diversos productos químicos, con lo
cual el efecto sinérgico potencia sus efectos adversos. La larva afectada tiene
más posibilidades de morir, de retrasar su desarrollo, y su emergencia (Wu
et al, 2011 ; Medici et al, 2012; Tihelka, 2018). A pesar de todo, en algunos
casos se ha descrito como posible que una nueva colonia se desarrolle sin
que se noten los efectos adversos de los acaricidas presentes en las láminas
iniciales si no hay acumulación de otros plaguicidas (Payne et al, 2019).
Los efectos adversos de los acaricidas químicos sobre los machos además
de manifestarse provocando menor peso corporal y mayor mortalidad,
se expresan ampliamente sobre la función reproductora de los mismos:
glándulas seminales y del mucus más pequeñas, menor número de
espermatozoides, siendo éstos, además, menos viables, con lo cual, en el
apareamiento deposita menos cantidad de espermatozoides en el aparato
genital de la reina (Rinderer et al, 1999; Burley et al, 2008; Tihelka, 2018).
Los efectos negativos se manifiestan con más intensidad si interfieren
factores de estrés, como temperaturas y niveles de humedad extremos, por
exceso o por defecto. La combinación de varios acaricidas también potencia
estos efectos (Johnson et al. 2009, 2013a).
Todos estos efectos adversos llevan al debilitamiento de la colmena y a verse
afectada su producción.
13Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) ACARICIDAS ORGÁNICOS Dados los riesgos de acumulación de acaricidas químicos en la cera e incluso en la miel y los efectos sinérgicos de estos contaminantes con otros acaricidas y pesticidas, es recomendable el desarrollo de alternativas no químicas para el control de Varroa destructor (Colin et al, 2021). Así, además, se reduciría el riesgo de seguir desarrollando resistencia a los acaricidas por parte de la población de Varroa (Milani 1999 ; Dietemann et al. 2012). Los acaricidas orgánicos no dejan residuos ni crean resistencias como los químicos, si bien tampoco son tratamientos inocuos para las abejas, y en éstas pueden ocasionar efectos muy perjudiciales, dependiendo mucho del momento y circunstancias ambientales de aplicación. No obstante, los posibles efectos adversos se limitan al periodo de aplicación, y no se prolongan durante meses o años como en el caso de los químicos, ya que no dejan residuos en la cera. Desde hace tiempo los tratamientos orgánicos empleados han sido habitualmente el timol, el ácido fórmico y el ácido oxálico. Fotografías realizadas por Ariadna Frías Álvarez Los acaricidas orgánicos en muchos casos actúan por evaporación, con lo cual su acción llega a todas las abejas de la colmena. Si la densidad de estos vapores es mayor que la de la atmósfera, se requiere colocarlos sobre los marcos de los panales. 14
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
TIMOL
El timol se distribuye por evaporación, con lo cual se facilita el contacto
del principio activo con toda la población de la colmena si se elige bien el
momento de aplicación, pudiendo ser en tal caso muy eficaz. La aplicación
del timol a temperatura ambiente por encima de 27°C puede provocar una
alta mortalidad de las abejas (Gal et al, 1992). Los vapores de timol resultan
muy irritantes y tóxicos para las abejas, y las larvas son especialmente
sensibles a estos vapores. Las larvas cercanas a la fuente del tratamiento
son eliminadas rápidamente por las obreras. Este efecto se intensifica a
temperaturas elevadas en la colmena (Marchetti et al, 1984; Schulz, 1993;
Imdorf et al, 1995; Mattila et al. 2000; Skinner et al, 2000; Ellis et al, 2001;
Floris et al, 2004; Tihelka, 2018)
Las obreras reaccionan rápidamente a la introducción del tratamiento
ventilando para eliminar pronto los vapores, pero así lo que ocurre es que
la exposición a los vapores de timol se intensifica, y se manifiestan más sus
efectos adversos.
Es probable que el timol también provoque reducción en la capacidad del
vuelo de los machos, con lo cual se limita la capacidad de apareamiento
(Johnson et al. 2013b).
En abejas sometidas a un tratamiento de timol y expuestas a la acción de un
neonicotinoide como el imidacloprid, de uso en agricultura intensiva, afecta
al rendimiento del aprendizaje visual de las mismas (Colin et al, 2020).
Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez
Lámina metálica que se coloca en el suelo sanitario para atrapar a los ácaros que caen de las
abejas y cuadros. Junto a restos de cera, miel, cadáveres... se aprecian los ácaros.
15Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) ÁCIDO FÓRMICO El ácido fórmico tiene cierta efectivad con los ácaros que están en la fase reproductiva, así, no sólo afecta a las abejas adultas, sino que puede llegar a matar al 60% de los ácaros que están en las celdas operculadas (Van Engelsdorp et al. 2008). El ácido fórmico, al igual que el timol, también libera vapores que resultan irritantes y tóxicos para las abejas y larvas, fenómeno que se acentúa con la reacción que muestran las abejas de ventilar intensamente al percibir su introducción en la colmena. También es un tratamiento muy dependiente de la temperatura ambiente. Se requiriere un mínimo de 16-19ºC para que pueda ser efectivo (Steube et al, 2021). Altas concentraciones de ácido fórmico se relacionan con disminución del consumo de oxígeno por las abejas (Bolli et al, 1993). Zakaria y Allam (2007), encontraron que el tratamiento con ácido fórmico afectaba significativamente al número de sensilias que se encuentran en la antena de la abeja. Niveles de infestación de Varroa según criterios del MAPAMA, 2017 Valoración según la técnica de recuento de caída de ácaros Varroa empleando suelo sanitario. Las antenas son órganos esenciales para la percepción del entorno. Están en constante movimiento reconociendo todo lo que rodea al animal. Las sensilias son las estructuras sensoriales de diferentes tipos que están en las antenas y que realizan funciones de detección de olores, reconocimiento de superficies, detección de niveles de humedad y de CO2, captación de vibraciones, percepción del sabor (Le Conte, 2012). Es fácil entender que la alteración de estas estructuras por contaminación de productos químicos afecte al animal en sus desplazamientos, capacidad de vuelo, reconocimiento del entorno...y quede, por lo tanto, totalmente desvalido. 16
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
Fotografía realizada por Pablo Pérez Acosta
Ácaros de Varroa desprendidos de las abejas después de haber tratado a una muestra de unas
300 abejas con agua jabonosa.
El tratamiento con ácido fórmico conlleva pérdida de reinas (Westcott y
Winston, 1999). El ácido fórmico reduce el número de machos en la colonia,
pues afecta a la puesta de machos y reduce la supervivencia de los mismos
(de Guzman et al, 1999).
Las colmenas tratadas con ácido fórmico tienden a perder cría. Las celdas de
cría más cercanas al preparado con el ácido fórmico son las primeras en ser
evacuadas por las abejas. Se ha observado que cuando las concentraciones
de ácido fórmico son muy altas en la atmósfera de la colmena, se interrumpe
el consumo de oxígeno en los cuadros de cría (Wescott y Winston, 1999;
Gregorc et al, 2004; Ostermann y Currie, 2004; Tihelka, 2018).
Los ácidos orgánicos en general, y en particular el ácido fórmico, alteran
la cutícula y provocan pérdida de actividad antimicrobiana en la misma,
afectándose, así, los mecanismos de defensa y desequilibrándose la actividad
metabólica, con lo cual el animal queda más expuesto a adquirir cualquier
otro tipo de enfermedad, principalmente enfermedades fúngicas (Strachecka
et al, 2012)
17Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
ÁCIDO OXÁLICO
La tolerancia al ácido oxálico depende mucho del método de administración.
El tratamiento por sublimación provoca mucha menor mortalidad de abejas
y perjudica menos a la cría que el de goteo o el de aspersión (Al Toufailia et
al, 2015; Coffey y Breen, 2016).
La aplicación por goteo supone un tratamiento tópico, y en tal situación,
el ácido oxálico atraviesa la quitina y posteriormente puede detectarse en
los órganos internos de la abeja, incluidos el tracto digestivo, el recto y la
hemolinfa (Nozal et al, 2003), lo cual explicaría la elevada mortalidad que
puede producir (Martín-Hernández et al, 2007).
La cría se ve claramente afectada por el tratamiento con ácido oxálico (Wescott
y Winston, 1999; Gregorc et al, 2004; Hatjina y Haristos, 2005; Tihelka, 2018).
Se aprecia muerte celular en las larvas (Gregorc et al, 2004). El 18,7% de
la cría operculada tratada con ácido oxálico es extraída por las obreras, en
comparación con el 13,3% de los controles (Gregorc y Smodiš-Škerl, 2007).
Toomemaa et al, 2010, obtienen buenos resultados con aspersión de ácido
oxálico al 0,5% en otoño, si hay poca cría operculada. Una sola aplicación
puede ser muy eficaz si no hay cría operculada.
El ácido oxálico también se ha relacionado con pérdida de reinas (Higes et
al, 1999).
Como alternativa a los modos de administración habituales para el ácido
oxálico, Maggi et al, 2015, proponen el método de las tiras, que permite una
liberación lenta y no es peligroso para las abejas.
La quitina es el componente fundamental de la cutícula que envuelve el cuerpo de la
abeja, formando el exoesqueleto, el cual protege y soporta el cuerpo del animal.
Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina
Instrumental para aplicación por goteo del ácido oxálico
18Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
OTROS ACARICIDAS ORGÁNICOS
Podemos pensar en emplear otros acaricidas orgánicos poco estudiados
hasta ahora o bien en ensayar combinaciones de los mismos para aprovechar
sinergias o prolongar los tiempos de evaporación (Varroaform, 2021). Los
aceites esenciales pueden ser una alternativa como acaricidas, pero son
más sensibles a las condiciones ambientales que los acaricidas sintéticos,
presentados en tiras y de liberación lenta (Rashid et al, 2020; Chaimanee et
al., 2021).
Ruffinengo et al., 2005, valoraron en laboratorio el efecto repelente sobre
Varroa destructor de aceites esenciales de 9 especies silvestres vegetales del
norte de Patagonia. Destaca con más capacidad repelente la Schinus molle.
En Egipto, aceites esenciales de Citrus aurantium L (Naranja amarga),
Cymbopogon flexuosus (Hierba limón) y de Citronela se probaron a diversas
concentraciones. Tanto en las larvas como en las abejas obreras el porcentaje
de infestación se redujo totalmente en 3-4 semanas con tales aceites volátiles.
El tratamiento que provocaba la caída más alta del número de ácaros muertos
fue el de la citronela (Abd El-Wahab y Ebada, 2006).
Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez
Ante la acción de un componente orgánico depositado en una bolsa de nylon y puesto entre
cuadros, las abejas pueden desencadenar una reacción de intentar destruirlo y eliminarlo,
como mecanismo de defensa.
19Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez Se aprecia la acción directa sobre el panal de un acaricida orgánico aplicado en tableta entre cuadros. En diferentes áreas de Argentina, Damiani et al, 2009, valoraron la actividad biológica de aceites esenciales de laurel y de lavanda en relación con su composición química y propiedades químicas, detectando que causan mortalidad del ácaro Varroa sin daños graves en las abejas adultas. Gashout y Guzmán-Novoa, 2009, a partir de ensayos de laboratorio plantean como posibles nuevos productos varroacidas muy eficaces, el mentol y los aceites esenciales de orégano y de clavo. Aceites esenciales a partir de Salvia officinalis son valorados por Bendifallah et al, 2018, en Argelia. A partir de una infestación inicial del 11,53%, tras el tratamiento se establece en el 10,46%, en tanto que en las no tratadas se sitúa en el 26,4%. Mazeed et al, 2020, ensayan en Egipto con ajo y cebolla, tanto en fresco como empleando sus aceites esenciales, y todos los preparados muestran eficacia. Rashid et al, 2020, en Irán, utilizan una formulación que incluye entre sus principales ingredientes cineol (22,25%), alcanfor (15,70%), carvacrol (11,97%), β-tujona (10,76%), timol (7,76%), α-tujona (7,53%) y cimeno (4,87%). En verano obtienen la máxima eficacia, cercano al 50%, sin observarse efectos tóxicos en huevos, larvas, obreras y reinas en un tratamiento de 4 semanas. 20
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
MÉTODOS BIOTÉCNICOS
A partir del conocimiento de la biología de la abeja y de la biología del
ácaro Varroa destructor, podemos intentar manipulaciones de la colmena
para luchar contra la varroosis. Son intervenciones que suponen manejo de
la colmena para hacer que ésta se encuentre en mejores condiciones para
sobreponerse a la enfermedad. Si entendemos bien qué es una colmena y
cómo se desarrolla la vida dentro de ella, entenderemos mejor por qué se
produce la infestación, por qué progresa y de qué mecanismos dispone la
colonia para defenderse. Y por lo tanto podremos crear en ella modificaciones
para hacer que la biología trabaje a favor de la eliminación del parásito.
Conviene destacar los puntos fundamentales del ciclo de vida del ácaro
Varroa destructor:
-Se produce en su totalidad dentro de la misma colmena.
-El inicio de la infestación se produce a partir de abejas obreras o
machos procedentes de otras colmenas infectadas que se introducen
en la colmena. También puede ser por abejas de la propia colmena que
practican el pillaje en otras colmenas enfermas y debilitadas.
-El ácaro Varroa hembra se introduce en una celda de cría
inmediatamente antes de opercularse la celda.
-En el interior de la celda de cría se reproduce el Varroa, protegido y
con alimento disponible a partir de la propia pupa de abeja.
-Cuando la abeja emerge lo hacen también los ácaros, los cuales
infestarán a otras abejas durante la llamada fase forética fuera de las
celdas.
-El paso siguiente será que en cada celda antes de opecularse, una
hembra de ácaro se introducirá para iniciar de nuevo el ciclo.
Fotografía realizada por Diego Llinás Rueda
Cuadro de cría con celdillas abiertas y operculadas, así como otras con pan de abeja (polen) y
miel. El polen debe estar cerca de las crías para facilitar la alimentación de las abejas nodrizas y
que éstas puedan fabricar jalea para la alimentación de las larvas jóvenes.
21Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina Abeja reina marcada rodeada de abejas obreras Vemos, pues, que el ciclo del ácaro Varroa tiene una fase en el interior de la celda y otra fase fuera de la celda, adosada a las abejas. Es un ciclo que se integra en su totalidad en el propio ciclo vital de la abeja. Los períodos invernales de parada de la puesta suponen una ruptura del ciclo del ácaro Varroa, una forma natural de eliminación o disminución del nivel de infestación. En las regiones de clima benigno en las que prácticamente no hay parada de puesta, la varroosis se mantiene también todo el año y lo que parecería una supuesta ventaja para el apicultor, como es el disfrutar de un período de puesta más largo, se convierte en una desventaja, ya que no hay opción para que se produzca una limpieza natural de ácaros Varroa. Basados en este hecho, se puede provocar la interrupción de la puesta durante el tiempo suficiente como para que, habiéndose producido la emergencia de abejas en todas las celdas existentes, y por lo tanto, la emergencia de todos los ácaros Varroa hembras existentes dentro de las celdas, todos (teóricamente) mueran antes de que existan nuevas celdas con cría disponible. 22
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
¿Cuál sería ese tiempo de interrupción de la puesta?: Sería la suma de la
duración del ciclo larvario más largo posible, contando desde el momento de
la puesta hasta la emergencia, más el período de vida del ácaro en su fase
forética. Es decir, 24 días (período de desarrollo larvario más largo posible,
que es el de los zánganos), más 7 días (período de vida estimado del ácaro en
fase forética). Podríamos pensar que es un tiempo demasiado prolongado, ya
que durante 31 días no sólo no habría crecimiento de la población de abejas,
sino también descenso de la población, y posiblemente pongamos a la colonia
en un estado de debilitamiento excesivo. Si se aplicara al inicio de la estación
de pecoreo sería una colmena con cuya producción de miel prácticamente no
podríamos contar, y si se aplicara al final de la estación existiría el riesgo de
que la coloquemos en una situación muy delicada de cara a pasar el invierno,
por su descenso excesivo de población. Por lo tanto, es un tratamiento para
aplicar en colonias fuertes. Tiene la ventaja de que por métodos no invasivos
puede reducirse muy significativamente la población de ácaros, pero tiene la
gran desventaja de que produzca un descenso excesivo de la población, con
el agravante de que la cifra dada de 7 días como período de vida del ácaro
forético puede variar, y en realidad con 31 días de interrupción de la puesta
todavía sea un plazo insuficiente. Por esto, el método de interrupción de la
puesta no se recomienda aplicarlo solo, sino combinado con un tratamiento
único con un agente acaricida, a ser posible orgánico. Si después de 24 días
de interrupción de la puesta se aplica un tratamiento acaricida, éste será muy
altamente efectivo, pues toda la población de Varroa existente será forética
y no habrá Varroa en fase reproductiva en el interior de celdas. Sólo el ácaro
Varroa en fase forética es sensible a los acaricidas.
Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez
Modelo de jaula para reinas. Encerrando a la reina en esta jaula se bloquea la puesta al no
poder la reina desplazarse por las diferentes celdas abiertas y limpias.
23Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) Fotografía realizada por Ariadna Frías Álvarez Colocación de la reina enjaulada en un panal. ¿Cómo interrumpir la puesta? Podemos enjaular a la reina, limitando drásticamente su espacio, con lo cual no tendrá acceso a celdas para realizar la puesta. Una vez liberada la reina, ésta reanudará la puesta sin ningún problema. Es una buena opción la combinación de enjaulado de la reina con la aplicación de un tratamiento orgánico (Giacomelli et al, 2015), si bien conviene aplicarla sobre colonias fuertes que puedan recuperar pronto la pérdida de población. Su aplicación en fases avanzadas de la enfermedad podría acelerar el colapso de la colonia. Otra posibilidad de intervención parecida es enjaular a la reina con 1-2 cuadros de cría, durante 24 días, de manera que se reduce la puesta posible únicamente a esos dos cuadros (cuadros trampa). Conforme los cuadros se operculan, se retiran y se sustituyen por otros nuevos vacíos y estirados a ser posible. A los 24 días habremos podido retirar 2-4 cuadros de cría operculados con su carga de ácaros Varroa en el interior. Al final de los 24 días también se ha de aplicar un tratamiento acaricida contra los ácaros foréticos, los únicos teóricamente existentes en la colmena en ese momento (Frías-Álvarez, A. 2019). Una variante de este método es introducir en la jaula de cuadros láminas de cera preparadas para que la reina ponga huevos de macho, cuyas celdas son más atractivas para que las hembras de Varroa adultas realicen la puesta, ya sea por disponer de mayor espacio o de más tiempo para la reproducción, por tener los machos un periodo de metamorfosis más largo. 24
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
También se pueden quitar los cuadros con cría cerrada en el momento de
aplicar un tratamiento acaricida por goteo como ácido oxálico, sin enjaular
los cuadros (Cazorla, S. 2021).
Una técnica muy usada consiste en atrapar los ácaros en cuadros de cría de
zánganos, que deberán ser retirados de la colmena una vez operculados y
posteriormente destruidos (MAPAMA, 2017). Si no se retiraran los cuadros
se agudizaría la enfermedad, ya que todos los ácaros generados en las celdas
de zánganos acabarían emergiendo dentro de la colmena.
Kablau et al, 2020, interrumpen el ciclo vital del Varroa sometiendo al cuadro
de cría de zánganos a 41ºC durante 2h. De esta manera se mueren los ácaros
Varroa inmaduros pero se mantiene viva la cría de zánganos. Si se prolonga el
tratamiento se produce muerte de los espermatozoides de los zánganos. Es
una técnica que requiere precisión, ya que temperaturas por encima de 42ºC
pueden matar a la cría de zángano.
Se ha discutido mucho la posibilidad de emplear panales de cría con celdas
más pequeñas (4,9 mm vs 5,3 mm de ancho, paredes incluídas) con lo cual
se reduce el espacio vital para los ácaros. Según Oddie et al, 2019, las celdas
pequeñas pueden contribuir a reducir el éxito reproductivo de los ácaros
Varroa destructor en las colonias con niveles de infestación muy altos (10-
50%) y a disminuir los índices de infestación.
Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina
Observación de un cuadro de cría de zángano. Favorecer la puesta de zánganos puede servir
como método para eliminar Varroa, ya que el parásito se introduce preferentemente en las
celdas de macho, en las que es más productiva la puesta del ácaro Varroa. Probablemente en
este cuadro habrá miles de ácaros en las celdas. Si lo eliminamos estamos quitando miles de
parásitos.
25Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
Fotografía realizada por
Ariadna Frías Álvarez
Cuadro trampa con
cuadros de puesta.
Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina
Cuadro trampa con capacidad para tres cuadros.
Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina
Cuadro trampa con capacidad para tres cuadros.
Para Berry et al, 2010, el pequeño tamaño de las celdas no obstaculiza el
desarrollo de las poblaciones de Varroa destructor en las colonias de abejas.
La población de ácaros en las colmenas de celdas pequeñas fue mayor en la
cría, así como el número de ácaros por cada 100 abejas adultas. No se aprecia
que la utilización de celdas pequeñas sirva para impedir el crecimiento de
la población de Varroa. Seeley y Griffin, 2011, no aprecian diferencia en la
carga media de ácaros con un tipo u otro de ancho de celda, seguramente
porque en realidad el factor de llenado (anchura del tórax / anchura de celda)
sólo es ligeramente mayor en las celdas pequeñas comparando con las celdas
estándar (79% vs 73%).
26Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
La OIE describe una relación completa de buenas prácticas que el apicultor debería
observar para mantener en estado saludable el colmenar. Pueden parecer muchas,
pero hay que ir señalando todas aquellas que estamos en condiciones de cumplir y tratar
de llevarlas a cabo, haciendo el propio control periódico de calidad sobre cómo se van
cumpliendo, estando prestos a añadir algunas nuevas según un nivel de exigencia que
debe ir en aumento (Ribera-Gomis et al, 2019).
Una relación de buenas prácticas más ceñidas al caso de la varroosis la podemos
encontrar en la Guia del MAPAMA (2017), y tal vez más asequible para realidades en
donde nunca se ha trabajado con unos protocolos estandarizados de calidad, sino más
bien de un modo intuitivo.
Para los casos de movimientos de ganado apícola o de los productos de la colmena, e
incluso para la importación de material apícola usado, la OIE establece prescripciones
y recomendaciones que son básicas para evitar la propagación de la varroosis, y que se
deben respetar (OIE, 2021).
Fotografías realizadas por
Anselmo Gracia Molina
El suelo sanitario consiste
en un marco con una rejilla
metálica que sustituye al
suelo de la colmena. De
esta manera, los ácaros que
caen y están vivos no tienen
la posibilidad de volver a
parasitar a otra abeja. Por otra
parte, facilita que los restos
que caen de cera, de larvas,
de fragmentos de abejas, de
suciedad, etc.. no se acumulen
en el suelo de la colmena.
Según las condiciones
climáticas se puede mantener
permanentemente en la
colmena, o al menos durante
un tiempo prolongado.
El suelo sanitario está
diseñado para poder
introducir una plancha que
si se impregna de vaselina
o aceite vegetal atrapa a los
ácaros y así se pueden contar.
27Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) DISCUSIÓN Podemos decir que el ácaro Varroa destructor desde su aparición en Europa a principios de los años 80, procedente del Extremo Oriente, en donde convivía pacíficamente con la Apis cerana, ha supuesto un duro golpe a la apicultura mundial, quedando Australia hasta hace poco como el único gran territorio del mundo, libre de esta auténtica pandemia, si bien desde enero del 2020 ya se considera que la varroosis está presente en este país (OIE), a pesar de que se establecieron programas de detección (Owen et al., 2021). Varroa destructor tiene una gran capacidad de multiplicación y de adaptación, en tanto que la abeja no es capaz con los mecanismos normales de defensa de sobreponerse definitivamente a su acción, ni de generar nuevos mecanismos de inmunidad y de resistencia a la enfermedad, dada la aplicación continua de acaricidas. El ácaro crea en la colonia un estado crónico de enfermedad, actuando, además, como vector de otras enfermedades, y debilitando el sistema inmunitario de la colonia, lo cual la predispone a padecer complicaciones. Durante todo el período de afectación las producciones se resienten significativamente y finalmente se pierde la colonia. En el actual descenso de las poblaciones de abejas, es muy probable que la varroosis tenga mucha relación. En todo caso, es un problema de primera magnitud, que a la larga produce directa o indirectamente mucha mortalidad y pérdidas económicas, siendo la principal preocupación del apicultor. Fotografía realizada por Pablo Pérez Acosta Una abeja, en este caso un macho, con un ácaro Varroa en el dorso, puede darnos una sorpresa si hacemos un examen más minucioso. 28
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
Una vez que se vio que no se podía vencer a la varroosis se dijo:
- convivamos con la enfermedad.
Esta convivencia ha llevado a la apicultura a un equilibrio muy precario en el
que, a pesar del tiempo, el Varroa todavía supone una seria amenaza para
la viabilidad de la apicultura y para la supervivencia de la propia especie de
Apis mellifera, y lejos de estar controlado, parece mostrar cada vez nuevas y
peligrosas sorpresas.
El tipo de estrategia que se utilizó para convivir con el Varroa fue la aplicación
sistemática y masiva, pero descoordinada, de formulaciones de acaricidas de
síntesis química. La alarma del momento, la incertidumbre de la situación,
el desconocimiento de lo que realmente estaba pasando, llevaron a buscar
soluciones simples y aparentemente eficaces sin reparar en otros riesgos.
Pronto se apreció que los productos químicos empleados eran muy eficaces
pero que nunca mataban al 100% de los ácaros. Después se observó una
pérdida de eficacia de los mismos, ya que los ácaros Varroa desarrollaban
resistencias frente a ellos; la sospecha de que dejaban residuos en la cera se
confirmó; se empezó a pensar que estos residuos también podían pasar a la
miel y al pan de abeja; se empezaron a comprobar efectos adversos sobre
toda la población de la colmena, y se han seguido confirmando diferentes
efectos secundarios aún en la actualidad; se comprobó la dificultad de
deshacerse de tales residuos y la acción sinérgica de los mismos con otros
pesticidas empleados en la agricultura; hoy nos intranquilizan los riesgos de
la continuada convivencia de las abejas con la presencia de los residuos y la
incapacidad de obtener líneas de abejas resistentes al ácaro Varroa.
A pesar de todo, la alta eficacia de los productos químicos con respecto a
otros tratamientos, la facilidad de su aplicación, y la necesidad muchas veces
de buscar soluciones rápidas para situaciones de urgencia, hace que todavía
estén muy difundidos los productos químicos y se cierre los ojos a los efectos
a largo plazo cuando los problemas a corto plazo resultan acuciantes.
Las plantas producen sus propios factores que les protegen frente a los
agentes hostiles, como microbios y parásitos. Las plantas fanerógamas
(plantas con flores) han evolucionado conjuntamente con las abejas durante
millones de años, manteniendo una estrecha relación de interés mútuo.
Estos principios activos que producen pueden aparecer en el néctar u otros
fluidos que la abeja puede ingerir y así aprovecharse también de sus efectos.
29Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) Antiquísimos saberes han ido creando una medicina tradicional en todas las civilizaciones a partir del conocimiento de las propiedades beneficiosas para el organismo de determinadas plantas, y mediante sencillos procedimientos de extracción (infusión, maceración, cocción...), obtener los principios activos, aun sin saber la naturaleza química de éstos. Es por lo tanto razonable buscar en las plantas soluciones que aporten moléculas o extractos específicos para combatir al ácaro Varroa. Estos principios no serán extraños al organismo animal, y por lo tanto serán fácilmente metabolizables y no dejarán residuos ni generarán resistencias. La farmacia natural de la que disponen las abejas está en el propio medio en el que vive. En las flores y plantas de su entorno encuentran las moléculas necesarias para prevenir enfermedades y fortalecer su sistema inmunitario. Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina Abeja en flor de romero. Posiblemente se este suministrando, con el néctar, de su dosis diaria de antimicrobiano natural, para mantener sano su aparato digestivo. 30
Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera)
Fotografía realizada por Anselmo Gracia Molina
Las abejas recogen importantes cantidades de polen, que transportan en los cestillos de sus
patas traseras. El polen aporta la base de la alimentación proteica, así como numerosos mine-
rales y vitaminas. Es esencial para la fabricación de jalea y así poder alimentar a las larvas en
general y especialmente a las larvas de reina. La diversidad de flora va unido a la diversidad de
polen y por lo tanto, a la diversidad de aminoácidos. En las zonas de monocultivo la aportación
de aminoácidos a la dieta es incompleta, y se resiente el desarrollo larvario, así como el sistema
inmunitario.
El surtido farmacéutico del que disponen las abejas no es igual para todas
las abejas del mundo. Las diferencias botánicas según regiones y estaciones
también pueden generar diferencias en los recursos naturales para las abejas
según la región y la estación. Es un camino muy inexplorado todavía, y la
existencia de algunos acaricidas orgánicos muy estandarizados y disponibles
con facilidad en el mercado, no debe desanimar a buscar nuevos principios a
partir de las floraciones de plantas endémicas y autóctonas de cada región,
para aportar a la abeja aquellas moléculas exactas que ha utilizado durante
miles de años.
31Control de Varroa destructor en la abeja de la miel (Apis Mellifera) La naturaleza mantiene un tipo de medicina preventiva, mucho más que curativa, con los organismos que la conforman. Los acaricidas orgánicos los recibe la abeja de un modo natural según unas pautas de administración preventivas, y no tanto curativas. Las dosis y modos de administración, en la colmena, un colectivo muy hacinado, no resultan modelos naturales para las abejas, y es difícil ajustarlas bien, en función de condiciones ambientales, grado de infestación y densidad de abejas, con lo cual las respuestas pueden ser muy variables, oscilando entre una eficacia muy alta en cuanto a eliminación de los ácaros y la mortalidad completa de las abejas, pasando por todos los estados intermedios posibles. La eficacia de los tratamientos es muy variable y depende mucho de la temperatura ambiental, de la capacidad de evaporación del producto, en el caso del ácido fórmico y del timol, y de la reacción defensiva que se produce en las abejas, que tienden a querer eliminarlo pronto, ya sea ventilando, tratando de sacarlo fuera de la colmena o propolizando. Nunca se obtienen los resultados tan eficaces como con los químicos, los cuales, en todo caso, nunca llegan al 100% de eficacia, si bien estos generan residuos y provocan los fenómenos de resistencias, que a la larga contribuyen a seleccionar ácaros cada vez más resistentes, con lo cual se necesita incrementar las dosis y repetir los tratamientos con más frecuencia. Continuar con los tratamientos químicos cada vez nos lleva más a un callejón sin salida, que lejos de solucionar el problema tiende a perpetuarlo haciendo a la apicultura cada vez más químico-dependiente. Los acaricidas orgánicos, a pesar de que tienen ventajas sobre los químicos (no residuos, no resistencias), y plantean esperanzas de futuro, por sí solos no solucionan el problema, y sus resultados son muy variables y poco predecibles, incluso entre colmenas del mismo apiario, fundamentalmente porque resulta difícil su aplicación, entendiendo como aplicación no sólo el hecho físico de colocar un preparado, sino también dosificarlo, determinar el momento de aplicación y duración del tratamiento y considerar diferentes protocolos de tratamiento según estado de cada colmena. Los preparados comerciales de los acaricidas químicos parece que resuelven toda esta problemática y aparentemente la administración se resuelve sin mayores esfuerzos y consideraciones. Los acaricidas orgánicos no han conseguido desplazar totalmente a los acaricidas químicos, los cuales siguen empleándose incluso por los apicultores no partidarios de los mismos, pero que utilizan en situaciones especiales o desesperadas. 32
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