Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora
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Agroecología
Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora
edulis f. edulis Sims, como base
para el premejoramiento genético
Study of pollination and floral biology of Passiflora edulis f. edulis Sims as a basis for
pre-breeding
Juan Sebastián Rendón1, John Ocampo2*, Ramiro Urrea3
1
Ingeniero Agrónomo, Universidad de Caldas/Agrojar, Jardín, Antioquia, Colombia
2
Ingeniero Agrónomo, M.Sc., Ph.D., Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Colombia, sede Palmira/Centro
Internacional de Agricultura Tropical - CIAT / DAPA, Colombia.
3
Ingeniero Agrónomo, M.Sc., Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Colombia.
*Autor para correspondencia: jaocampop@unal.edu.co
Rec.:17.08.12 Acep.:22.10.13
Resumen
La gulupa es la segunda especie en importancia económica del género Passiflora L., ya que se comer-
cializa como fruta fresca y procesada en todos los continentes. El objetivo de esta investigación fue
estudiar los mecanismos de polinización natural y asistida para comprender el sistema reproductivo
de la gulupa, con el fin de implementar estrategias de premejoramiento genético y de conservación. Un
total de 32 accesiones de 10 departamentos colombianos fueron evaluadas bajo cinco tratamientos de
polinización natural y asistida en Manizales, Caldas, a 2340 m.s.n.m. Los resultados mostraron que
80% de la antesis en la gulupa ocurre entre 6:00 y 8:00 a.m., predominando las flores que poseen el
estilo totalmente curvo (66.4%). Los mayores porcentajes de frutos formados se presentaron en los tra-
tamientos de autopolinización manual y geitonogamia (82 y 86%), seguidos por la polinización cruzada
(68%) con diferencias significativas (Duncan, P
Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,
como base para el premejoramiento genético
highest percentage of fruit formation was found in manual self-pollination and geitonogamy treatments
(82 and 86%), and followed by cross-pollination (68%) with significant differences (Duncan, PActa Agronómica. 62 (3) 2013, p 232-241
ocurre con la aparición de la luz solar, como Cada accesión estaba compuesta por cinco
en P. foetida (Amela y Hoc, 1998b), P. edulis plantas, establecidas a una distancia de 4 m
f. edulis (Angel et al., 2011). Sin embargo, entre surcos x 3 m entre plantas manejadas
en otras especies como P. edulis f. flavicarpa con prácticas agronómicas, que incluyeron
(maracuyá) la antesis se inicia después de fertilización edáfica mensual (NKP), riego
las 12:00 horas en la mayoría de las zonas natural por precipitación, podas de formación
de producción (Souza et al., 2004). y sanitarias, siguiendo las recomendaciones
En Colombia, la información sobre estu- de Ocampo y Wyckhuys (2012).
dios de polinización y sistemas de reproduc-
ción en Passiflora son escasos. Un primer Cuadro 1. Accesiones evaluadas en el estudio de la Colección
estudio realizado por Ángel et al. (2011) en Nacional de Gulupa Passiflora edulis f. edulis
Sims, Colombia.
cultivos comerciales localizados en Buenavis- Departamento Código No. accesiones
ta (Boyacá) estableció que la gulupa es una Boyacá BoyEdu 6
especie autoincompatible que necesita de los Antioquia AntEdu 4
agentes polinizadores para producir cosecha, Caldas CalEdu 2
ya que solo el 33% de los frutos se forman Cundinamarca CunEdu 7
sin el acceso de estos. Por otro lado, en un Huila HuiEdu 4
Quindío QuiEdu 2
estudio publicado por Medina-Gutiérrez et
Tolima TolEdu 3
al. (2012) se encontró que las diferencias en
Putumayo PutEdu 1
altitud (1657 y 2225 m.s.n.m.) en dos cultivos Valle del Cauca ValEdu 1
de gulupa establecidos en Boyacá (Colombia) Risaralda RisEdu 2
afectaron la composición, el número de visi- Total – 32
tantes y los polinizadores. El conocimiento
de la biología reproductiva tiene importancia Estudios florales
práctica en la agricultura, ya que permite di-
rigir patrones de cruzamiento interespecíficos Biología floral. La hora de la antesis se
y desarrollar prácticas de manejo orientadas determinó con la marcación de 25 botones
a favorecer la especie vegetal y sus poliniza- florales en fase de pre-antesis de forma alea-
dores (Sage et al., 2005). toria en las diferentes accesiones a partir de
El objetivo de esta investigación fue las 0:00 h, seguido cada hora hasta las 12:00
estudiar los mecanismos de polinización na- h del conteo del número de flores abiertas. El
tural y asistida para comprender el sistema tipo de flor en relación con la curvatura del
reproductivo de la gulupa, que permita la estilo (sin curvatura, parcialmente curvo y
implementación de estrategias para el pre- totalmente curvo) fue establecido marcando
mejoramiento genético y la conservación de 20 flores por cada accesión (dos plantas) y
genotipos superiores. contabilizando la frecuencia de cada tipo
presente en la flor (Foto 1).
Polinización. El conocimiento de los aspec-
Materiales y métodos tos de biología reproductiva en la gulupa se
Zona de estudio. La investigación se realizó realizó mediante la polinización natural y
en la granja Tesorito, en el municipio de Ma- controlada, evaluando el efecto de los dife-
nizales (Caldas, Colombia), a 2340 m.s.n.m. rentes tratamientos sobre la producción de
(5° 01’ 49’’ N y -75° 26’ 13’’ W), temperatura frutos y semillas, siguiendo las metodolo-
promedio de 17°C, precipitación anual de gías de Ángel et al. (2011) y Medina-Gutiérrez
1800 mm, humedad relativa de 78% y brillo et al. (2012). Estos experimentos se llevaron
solar de 1215 h-luz por año (estación meteo- a cabo marcando y embolsando 25 botones
rológica, Universidad de Caldas). (fase de pre-antesis) cada semana en tres
Material vegetal. El estudio fue realizado plantas por accesión durante un mes y con
con plantas de 32 accesiones de gulupa de tres repeticiones en el tiempo (periodos),
15 meses de edad (Cuadro 1) provenientes de para un total de 300 flores por accesión;
10 departamentos colombianos y evaluadas los tratamientos de polinización fueron los
entre julio de 2010 y septiembre de 2011. siguientes: (1) Autopolinización (AP). Para
234Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,
como base para el premejoramiento genético
Foto 1. Tipos de flor en gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, de acuerdo con la posición de los estigmas (T.C. =
curvo, S.C. = sin curvatura y P.C. = parcialmente curvo) y abejorro polinizador del género Xylocopa spp.
la autopolinización natural, los botones mezclaron para obtener el polen que fue
florales fueron marcados y protegidos con utilizado para polinizar flores previamente
bolsas de muselina de 10 x 20; (2) Polini- emasculadas en otras plantas.
zación natural (PN). Para este método se Cuando se realizó la polinización manual
marcaron flores en fase de antesis y se deja- en los tratamientos 3, 4 y 5, la cantidad de
ron expuestas a los polinizadores naturales; polen fue distribuida uniformemente en cada
(3) Autopolinización manual (APM). En este flor, con la ayuda de un pincel, colocando
método, las flores en fase de pre-antesis una cantidad aproximadamente igual en
fueron marcadas y cubiertas con bolsas y cada uno de los estigmas. La eficiencia de los
polinizadas cuando abrieron con la ayuda diferentes tratamientos fue evaluada 8 días
de un pincel, antes de cubrirlas nuevamen- después de la polinización y cuando los frutos
te; (4) Geitonogamia (G). Las flores en fases alcanzaron la madurez de cosecha (frutos
de pre-antesis fueron marcadas y embolsa- formados o cuajados y número de semillas
das; cuando abrieron fueron emasculadas por fruto). Por otra parte, se recolectaron
y polinizadas manualmente con polen de los insectos vectores (11 individuos), los que
otra flor perteneciente a la misma planta, fueron fotografiados e identificados con las
finalmente se embolsaron de nuevo; (5) Po- claves taxonómicas de González et al. (2009)
linización cruzada (PC). En este método, en como especies del género Xylocopa spp. (Hy-
plantas de diferentes accesiones se retiraron menotera: Apidae: Xylocopini).
las anteras de flores en fase de antesis, se
235Acta Agronómica. 62 (3) 2013, p 232-241
Análisis de datos Ángel et al. (2011) en Buenavista (Boyacá,
Los datos obtenidos de los diferentes trata- Colombia), donde registraron que la antesis
mientos fueron tabulados y analizados con el en gulupa ocurre entre las 6:00 y las 8:00 h.
programa SAS v9. con parámetros de esta- La antesis comenzó a las 6:00 h registrando
dísticas descriptivas de promedio, desviación un porcentaje de apertura floral en este lapso
estándar, coeficiente de variación y con una de sólo 8% y finalizó 5 h más tarde. La du-
prueba de comparación entre promedios de ración de la flor puede alcanzar hasta las 24
Duncan (P < 0.05). Adicionalmente, el tra- h después de la antesis, periodo que depende
tamiento de polinización natural (PN) fue de las condiciones climáticas de cada zona y
relacionado con la información climática de principalmente de la variable precipitación.
precipitación (mm) registrada durante el de- Estos resultados son claves para el manejo del
sarrollo del estudio, mediante la correlación cultivo, ya que las aplicaciones de productos
de Pearson (r). químicos se deben realizar en las horas de la
tarde para evitar que coincidan con los mayo-
Resultados y discusión res porcentajes de antesis y con la actividad
de los insectos polinizadores.
Biología floral De acuerdo con la curvatura del estilo
Las flores de la gulupa iniciaron el proceso de en la apertura floral o antesis, se identifica-
antesis con la presencia de luz solar, a partir ron tres tipos de flores (heteromorfas) que
de las 6:00 h y hasta las 10:00 h (Figura 1). se pueden presentar en una misma planta
El mayor porcentaje de flores abiertas (56%) con diferentes frecuencias, lo que influye al
ocurrió entre las 6:00 y 7:00 h, lo que con- momento de la polinización por los insectos.
cuerda con el estudio de Kishore et al. (2010) Estos tipos fueron (Foto 1): (1) T.C. flor con
en India, donde 54.5% de la antesis ocurrió estigmas totalmente curvos, por debajo de las
en este mismo intervalo. Posteriormente, a anteras y con una ocurrencia entre 51 y 55%.
las 8:00 h, las flores alcanzaron 24% de la Este tipo favorece la autopolinización; (2) S.C.
antesis, descendiendo hasta 4% a las 10:00 flor con estigmas sin curvatura (erectos), por
h. Este porcentaje acumulado (80%) entre encima de las anteras, formando un ángulo
7:00 y 8:00 h es similar al encontrado por de 70° a 90° y con una ocurrencia entre 12%
60
55 56
50
45
Flores en antesis (%)
40
35
30
25
24
20
15
8
10
8 4
5
0
5:00 6:00 7:00 8:00 9:00 10:00 11:00
horas
Figura 1. Comportamiento de la apertura de flor (antesis) en gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, granja
Tesorito, Manizales, Colombia.
236Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,
como base para el premejoramiento genético
y 18%. Este tipo favorece la esterilidad de la (Figura 2). En este último, con la influencia
flor; y (3) P.C. flor con estigmas parcialmente de la precipitación en la fase de antesis (≥ 9
curvos, por encima de las anteras, formando mm/día), el porcentaje de frutos formados
un ángulo entre 0° y 45° y con una ocurrencia disminuyó entre un 25% y 27% y ocasionó el
entre 20% y 27%. aborto de las estructuras florales. El efecto
En la especie P. cincinnata, Aponte y de la precipitación sobre la polinización na-
Jáuregui (2004) consideran que en flores tipo tural y artificial en la gulupa fue reportado
T.C. los estigmas quedan en la posición más por Ishihata et al. (1984) quienes encontraron
favorable para hacer contacto con los insec- un rango en la reducción de la formación de
tos polinizadores al momento que buscan frutos entre 64% y 75%. Estas cifras sopor-
néctar. Ruggeiro et al. (1976) indican que en tan los resultados obtenidos en este estudio
maracuyá las flores de estilos curvos gene- y confirman que la precipitación durante el
raron mayor cantidad de frutos (entre 70% y tiempo de la antesis afecta el porcentaje de
75%). Por otro lado, Ishihata (1991) y Ángel cuajamiento, debido a la disminución en la
et al. (2011) mencionan que las flores tipo actividad de los polinizadores y la receptivi-
S.C. producen polen viable y se desempeñan dad estigmática por exceso de humedad.
como padres donantes, ya que sólo se pueden Los porcentajes de frutos formados en los
autopolinizar entre el 6% y 13%. diferentes tratamientos aparecen en la Figura
3 y en el Cuadro 2, sin incluir los valores cero
Polinización (0) por efecto de la precipitación, ya que pue-
La eficiencia de los cinco tratamientos evalua- den sesgar los promedio de cada tratamiento.
dos sobre la polinización natural y asistida Los resultados muestran que las flores auto-
fue afectada negativamente por la precipita- polinizadas naturalmente (AP) produjeron el
ción. La presencia y la intensidad de lluvias menor porcentaje de frutos formados (28%),
en las horas de la mañana impidieron la for- aunque sin diferencias significativas (P>0.05)
mación de frutos en la mayoría de los trata- cuando fueron polinizadas naturalmente (PN,
mientos y principalmente en el de polinización Foto 1) por los insectos (39%). En contraste,
natural (PN) con una correlación de r = -0.50 los mayores porcentajes de frutos formados
100 40
Porcentaje de frutos formados (%)
90 35
80
30
Precipitación (mm)
70
60 25
50 20
40 15
30
40
20
10 10
0 0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Periodo I Periodo II Periodo III
Polinización natural Precipitación (mm)
Figura 2 Relación entre el porcentaje de frutos de gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, formados por polinización
natural (PN) y la precipitación (mm). Número de flores por periodo (horas del día), n = 100. Correlación,
r = -0.50.
237Acta Agronómica. 62 (3) 2013, p 232-241
100
90 86
82
80
Futuros formados (%)
70 68
60
50
40 39
30 28
20 a a c c b
10
0
AP PN APM G PC
Figura 3 Porcentajes de frutos formados con diferentes sistemas de polinización
en la gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, (n =300). AP:
Autopolinización; PN: Polinización natural; APM: Autopolinización
manual; G: Geitonogamia y PC: Polinización cruzada.
*Las letras diferentes indican diferencias significativas entre promedios (Duncan,
P < 0.05).
Cuadro 2. Rangos de valores obtenidos en la formación de frutos en gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims.
Tratamiento Mínimo Máximo Promedio D. E. CV
(%) (%) (%) (%)
Autopolinización (AP) 4 60 28 a* 16.3 58.4
Polinización natural (PN) 8 88 39 a 25.2 64.4
Autopolinización (APM) 60 96 82 c 10.9 13.3
Geitonogamia (G) 64 96 86 c 11.2 13.1
Polinizacióncruzada (PC) 36 100 68 b 21.3 29.2
* Promedios seguidos de letras iguales no difieren en forma significativa (P > 0.05), según la prueba de
Duncan.
fueron obtenidos por autopolinización manual Tratamiento AP. En la autopolinización se
(APM) y geitonogamia (G) sin diferencias entre alcanzó un valor de 28% de frutos formados,
ellos (P>0.05), con 82% y 86%, respectivamente. resultado similar al encontrado por Ángel et
En la polinización cruzada (PC) con polen de al. (2011) en Boyacá, donde obtuvieron 33% de
plantas de diferentes accesiones el porcentaje frutos formados para este tratamiento. Estas
de frutos formados disminuyó en 17.8% en rela- observaciones coinciden también con los re-
ción con los tratamientos APM y G donde se usó sultados de los estudios realizados por Knight
polen de la misma planta. Los altos coeficientes (1972) y Nishida (1958) en Florida (EE.UU), los
de variación encontrados en los tratamientos cuales resaltan la autofertilidad en la gulupa
de polinización natural (AP, CV= 58%; PN, CV= respecto al maracuyá, una especie autoinfértil
64%) pueden ser explicados por la variabilidad (97%). En la formación de híbridos interes-
extrema del clima durante el desarrollo del es- pecíficos, la gulupa debido a la autofertilidad,
tudio, tal como se observa en la Figura 2. Las muestra una receptividad aceptable con es-
diferencias entre los tratamientos y los altos pecies emparentadas como P. alata Curtis, P.
porcentajes de frutos formados confirman que caerulea L., P. cincinnata, P. edulis f. flavicarpa
la gulupa es una planta autofértil que depende (Ocampo y Wyckhuys, 2012).
de la polinización cruzada para una mayor Tratamiento PN. En la polinización natural,
producción de frutos (Cuadro 2). el porcentaje de frutos formados fue de 39%,
238Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,
como base para el premejoramiento genético
contrastando con los resultados de Ángel polinización manual con gran éxito (Ishihata,
et al. (2011) y Nates et al. (2012) quienes 1991). Esta práctica genera costos adicio-
obtuvieron 93% y 77% de frutos formados. nales de mano de obra para los productores
El bajo porcentaje obtenido por este método y no se considera necesaria cuando existen
se explica por el efecto negativo de la pre- poblaciones suficientes de polinizadores, ya
cipitación sobre la actividad de los agentes que estos garantizan la formación de frutos.
polinizadores en la fase de la antesis. Esta Por esta razón, los métodos APM y PN se es-
influencia de las lluvias ha sido registrada timan estratégicos para la implementación de
en diversos estudios por Akamine y Girolami programas de fitomejoramiento, con el objeto
(1957) y Free (1993) quienes identificaron la de conservar la pureza genética y las carac-
misma tendencia. Por otra parte, Da Silva terísticas del material élite, debido a los altos
et al. (1999) confirmaron que el aumento de porcentajes de frutos formados y la cantidad
la humedad relativa de 55% a 80% genera de semilla producida.
una reducción en la densidad poblacional de Tratamiento PC. En la polinización cruzada
los polinizadores del género Xylocopa spp. manual se obtuvo un porcentaje de frutos
Además, estos factores climáticos también formados de 67.9% con polen mezclado de dife-
pueden influir negativamente en la germina- rentes plantas de las 32 accesiones evaluadas.
ción del polen durante la polinización (Free, Este valor es inferior en 25% cuando se com-
1993). Ruggiero et al. (1976) consideran que para con el encontrado por Ángel et al. (2011)
cuando el porcentaje de frutos formados en y puede ser explicado por la influencia de las
maracuyá (P. edulis f. flavicarpa) esActa Agronómica. 62 (3) 2013, p 232-241
de las mejores áreas para el establecimiento planta/polinizador, debido a que la fenología
de los cultivos y mitigar el efecto de las lluvias de la planta (floración) puede alterarse por los
en el proceso de polinización. cambios climáticos extremos e intervenir en el
acople temporal con los insectos polinizado-
Número de semillas por fruto res. En este sentido, la precipitación extrema
El número de semillas por fruto entre los (≥ 9 mm/día) durante el periodo de la antesis
tratamientos con los diferentes métodos de tuvo un efecto negativo en la actividad del
polinización (APM= 153; G= 157; PC= 152; polinizador y por consiguiente en el número
PN= 151) no presentaron diferencias signifi- de flores polinizadas.
cativas (P>0.05). En el tratamiento de auto-
polinización (AP) no fue posible determinar Conclusiones
el número de semillas, ya que debido a las
• En las accesiones evaluadas, las flores
altas precipitaciones los frutos presentaron
con estilo totalmente curvo presentaron
un fuerte ataque del hongo Cladosporium cla-
el mayor porcentaje de incidencia (51% a
dosporioides (Fresen.) G.A. de Vries, el cual
55%) y su estructura está diseñada para la
generó el aborto de todas las estructuras.
autopolinización. Por otro lado, las flores
Los resultados obtenidos están relacionados
con estilos parcialmente curvos alcanzaron
con los valores presentados en el estudio de
incidencias entre 20% y 27%. Este tipo
Ángel et al. (2011) quienes sólo encontraron
de flor está adaptado para la polinización
diferencias significativas con el tratamiento
por Xylocopa spp., lo que permite el flujo
de polinización (AP) que produjo 62.5 semi-
genético entre plantas y el incremento en
llas/fruto. Los resultados en este estudio son
la formación de frutos.
similares a los obtenidos por Akamine y Gi-
• Los tratamientos que incluyeron poliniza-
rolami (1957) quienes en frutos provenientes
ción manual presentaron los mayores por-
de polinización manual encontraron semillas
centajes de frutos formados (68% y 86%),
más grandes, pesadas y en mayor número
confirmando que la gulupa es una planta
que las obtenidas por autopolinización (AP).
autofértil. Sin embargo, los resultados
Este método natural de polinización permite
obtenidos con la polinización natural (por
obtener semillas puras de plantas élite con un
insectos polinizadores) mostraron que el
éxito del 28%, y para obtener 1000 semillas
porcentaje de frutos formados (39%) supe-
es necesario embolsar 57 botones florales en
ró aquellos obtenidos por autopolinización
fase de preantesis, lo que equivale a 16 frutos
(28%), sugiriendo que la gulupa presenta
aproximadamente.
una tendencia a la alogamia.
Polinización natural • El fenómeno de autofertilidad reportado en
este estudio para gulupa es fundamental
En la gulupa, los insectos del género Xyloco-
para los procesos de mejoramiento gené-
pa spp. muestran un papel ecológico en este
tico en la especie, debido al alto grado de
estudio, (servicio ecosistémico), tanto desde el
endogamia que puede soportar sin com-
punto de vista productivo como en el mante-
prometer la producción de frutos. Así
nimiento de la diversidad genética, debido al
mismo, los resultados obtenidos sobre la
intercambio genético en el transporte del po-
biología reproductiva pueden contribuir de
len. Estos componentes deben ser integrados
manera significativa a la implementación
a los planes de manejo del cultivo, donde la
de estrategias de conservación.
implementación de buenas prácticas agríco-
las (BPA) contribuya en su conservación. Ade-
más, es necesario fomentar e incrementar las Agradecimientos
poblaciones de los polinizadores facilitando Los autores agradecen al Ministerio de Agri-
sitios donde puedan construir los nidos, como cultura y Desarrollo Rural (MADR) por la
los postes de madera roja y liviana, cerca a los financiación del proyecto Aprovechamiento
cultivos. Por otro lado, el componente ambien- de la diversidad del maracuyá, la gulupa y la
tal tiene un efecto notorio sobre la interacción granadilla para mejorar y diversificar los sis-
240Estudio sobre polinización y biología floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,
como base para el premejoramiento genético
temas de producción en Colombia; al Centro C., Magnitskiy, S., Casierra, F., Piedrahíta, W.
de Bio-Sistemas (UJTL), a la Universidad de y Flórez, L. (eds.). Cultivo, poscosecha y comer-
Caldas, granja Tesorito, por el establecimiento cialización de las pasifloráceas en Colombia:
y mantenimiento de la Colección; en especial maracuyá, granadilla, gulupa y curuba. Sociedad
Colombiana de Ciencias Hortícolas, Bogotá, Co-
a los ingenieros Juan Carlos Arias, Viviana
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