La cenicilla Oidium mangiferae Berthet
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La cenicilla Oidium mangiferae Berthet del mango en Michoacán José F. ARIAS SUÁREZ. Javier ESPINOSA ABURTO. Héctor R. RICO PONCE. Mario A. MIRANDA SALCEDO CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL DEL PACÍFICO CENTRO CAMPO EXPERIMENTAL VALLE DE APATZINGAN Folleto Técnico Núm 1 Septiembre de 2004
LA CENICILLA (Oidium mangiferae Berthet) DEL MANGO EN MICHOACAN. José Francisco Arias Suárez. MC. Mejoramiento genético* Javier Espinosa Aburto. MC. Agronomía* Héctor Rómulo Rico Ponce. Ing. Agr. Parasitología* Mario Alberto Miranda Salcedo. Dr. Ecología* Xavier Chávez Contreras. MC. Edafología* * Investigadores de mango. C.E. Valle de Apatzingán CENTRO DE INVESTIGACION REGIONAL DEL PACIFICO CENTRO CAMPO EXPERIMENTAL VALLE DE APATZINGAN APATZINGÁN, MICHOACÁN, MEXICO SEPTIEMBRE DE 2004
LA CENICILLA Oidium mangiferae Berthet DEL MANGO EN MICHOACAN No está permitida la reproducción total o parcial de esta publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier medio, ya sea electrónico, mecánico, por fotocopia, por registro u otros métodos, sin el permiso previo y por escrito de los titulares de derechos de autor. Derechos reservados © Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Serapio Rendón No. 83 Colonia San Rafael Delegación Cuauhtémoc 06470 México, D. F Teléfono: 01 (55) 51-40-16-00 Conmutador Primera edición Impreso en México ISBN: 968-800-599-1 Folleto Técnico Núm. 1 Septiembre de 2004 CAMPO EXPERIMENTAL VALLE DE APATZINGAN. CIRPAC. INIFAP Km. 17.5 carretera Apatzingán-Cuatro caminos Tel. y Fax. 01 (425) 59 251-40 Email: daniel@inifap.gob.mx C. P. 60781 Apatzingán, Michoacán La cita correcta de esta obra es: Arias S., J. F., Espinosa A., J., Rico P., H. R., Miranda S., M. A. y Chávez C., X. 2004. La cenicilla Oidium mangiferae Berthet del mango en Michoacán. INIFAP, CIRPAC. Campo Experimental Valle de Apatzingán. Folleto Técnico Núm. 1. Apatzingán, Michoacán, México.
CONTENIDO Introducción ............................................................ 7 ¿Qué es la cenicilla? .............................................. 8 Síntomas de la enfermedad ................................... 8 Distribución y efecto ambiental sobre su desarrollo ............................................................... 9 Impacto sobre el comportamiento y la productividad del cultivo ................................... 13 Esquema de predicción ........................................ 16 Agentes químicos para su control ........................ 19 Estrategia para el manejo de la enfermedad ....... 19 Literatura citada.................................................... 23
ÍNDICE DE CUADROS CUADRO 1. COMPORTAMIENTO DE LA PRECIPITACION DURANTE LA FLORACION Y SU RELACION CON EL DESARROLLO DE CENICILLA EN MANGO. MICHOACAN ............... 13
ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Síntomas de cenicilla en inflorescencias ....................................................... 9 Figura 2. Areas de riesgo al ataque de cenicilla en Michoacán ....................................................... 11 Figura 3. Efecto de las temperaturas mínimas sobre la intensidad de daño por cenicilla ............ 12 Figura 4. Efecto de la presencia de síntomas a diferentes etapas de desarrollo de las panículas sobre el crecimiento total de la inflorescencia. ..... 14 Figura 5. Relación entre el crecimiento total alcanzado por las inflorescencias por efecto de cenicilla, sobre las posibilidades de fructificación inicial. ................................................................... 15 Figura 6. Caída de fruta en panículas con diferente porcentaje de afectación por cenicilla en Michoacán ...................................................... 16
Figura 7. Efecto del potencial energético al que se expone el cultivo en prefloración sobre el desarrollo posterior de la cenicilla en floración. ............................................................... 18 Figura 8. Inicio de brotación después de la aplicación del inductor .......................................... 20 Figura 9. Máximo crecimiento de la inflorescencia ....................................................... 22
Introducción La cenicilla (Oidium mangiferae Berthet) es una de las enfermedades fungosas más importantes que afectan al mango en la región Pacífico y Sur de México; se encuentra presente en todas las regiones productoras de mango en el mundo. En Michoacán se estima que anualmente afecta al 60 % de los árboles establecidos en una superficie de más de 22 mil hectáreas; esta enfermedad puede llegar a reducir hasta en un 40 a 60 % la producción, lo que representa alrededor de 30 a 50 mil toneladas de fruta. Cuando las condiciones son propicias para el desarrollo del hongo puede dejar el árbol sin flores , dejando por lo tanto a las huertas sin producción. El control de esta enfermedad se realiza cuando la infección ya se encuentra presente mediante el uso indiscriminado de productos como Benomilo, Tridimefon, Captan, Mancozeb, Azufre humectable, etc., algunos de los cuales son poco efectivos y de alto costo, lo que aunado a la inoportunidad de las aplicaciones, además de gravar el costo de producción repercute en bajos niveles de rendimiento. Algunos de los productores que aplican fungicidas en forma preventiva lo realizan en función a calendarios preestablecidos, sin considerar indicadores ambientales o de otro tipo que permita con un margen de seguridad predecir la eventual ocurrencia de la enfermedad para su prevención. Aún cuando estos criterios puedan ser válidos para proteger la cosecha cuando no existe información técnica sobre el desarrollo epidemiológico y la posibilidad de predecir la ocurrencia de la misma, es 7
posible elevar considerablemente la eficiencia del manejo de la enfermedad cuando se dispone de esa información. ¿Qué es la cenicilla? Es una de las enfermedades fungosas ampliamente distribuidas e importantes que afectan al mango; en algunas regiones ha llegado a ocasionar pérdidas hasta de un 90 % de los rendimientos. Esta enfermedad es causada por el hongo Oidium mangiferae Berthet, descrito por primera vez por Berthet (1914), y aparentemente afecta solamente al mango (Prakash y Srivistava, 1987). Síntomas de la enfermedad Aún cuando se ha reportado que las diferentes variedades de mango pueden variar considerablemente en su resistencia a cenicilla (Palti et al, 1974), Tommy Atkins ha sido reportada como la más resistente (Ploetz et al., 1994) y entre la más susceptible se encuentra el cultivar Haden; puede afectar tanto al tejido foliar como floral y a los frutos. La elevada producción de conidias sobre la superficie del hospedero genera un polvillo blanco en el tejido afectado de donde se deriva el nombre común de la enfermedad (cenicilla). Sin embargo, su presencia en las inflorescencias puede repercutir drásticamente en los rendimientos al ocasionar la caída de flores y el aborto de frutos en primeros estados de desarrollo. Sobre panículas afectadas la cenicilla puede cubrir totalmente el tejido (Figura1), resultando posteriormente una necrosis de color café. 8
El hongo puede sobrevivir de una estación a otra como micelio en brotes dormantes o como haustorio en hojas infectadas dentro del cultivo (Dodd et al., 1997); la infección puede ocurrir tanto de inóculo remanente sobre el árbol o por conidias de otras infecciones acarreados por el aire (Joubert, 1990) Figura 1. Síntomas de cenicilla en inflorescencias Distribución y efecto ambiental sobre su desarrollo Aún cuando la cenicilla ha sido identificada en toda la zona productora, varía considerablemente en su intensidad. Se ha observado mayor incidencia y severidad del ataque en las áreas localizadas a mayor altitud y una tendencia a reducirse el impacto en las áreas ubicadas en partes más bajas de la región, en respuesta a las condiciones ambientales específicas a las que se expone el cultivo. 9
En función a la velocidad de desarrollo de las inflorescencias y de la enfermedad evaluadas durante dos ciclos de producción en brotes florales etiquetados al inicio de su desarrollo en 6 huertos de mango y considerando la variación climática influenciada por la variación altitudinal, se han identificado dos zonas de riesgo diferencial al ataque de la enfermedad, (Figura 2): a) Una de alto riesgo localizada por arriba de los 550 metros de altitud, donde se ubican los municipios de Gabriel Zamora, Nuevo Urecho, Taretan, parte alta de Paracuaro y parte alta de Apatzingán, y b) Otra de bajo riesgo localizada a altitudes inferiores, donde se ubican los municipios de Nueva Italia, La Huacana, Buenavista, Tepalcatepec y las partes bajas de Apatzingán, Paracuaro y la zona costera. En el área de alto riesgo y en años con alta presión de la enfermedad, el desarrollo de la cenicilla puede ser superior a la velocidad de crecimiento de las panículas, lo que explica que bajo esas condiciones se presenten daños incluso del 100 % en las inflorescencias; mientras que en la zona de bajo riesgo se puede presentar una mayor velocidad de crecimiento de la inflorescencia en comparación con el desarrollo de la cenicilla, lo que puede permitir que aún cuando el problema se presente, puedan lograrse porciones de las panículas sin afectación. 10
Figura 2. Areas de riesgo al ataque de cenicilla en Michoacán El comportamiento anterior es debido principalmente al curso de las temperaturas durante el proceso de floración y primeras etapas de desarrollo de fruta, ya que se ha observado que temperaturas nocturnas inferiores a 17 oC estimulan su presencia y posterior desarrollo en el cultivo, mientras que temperaturas superiores a 18 oC durante este proceso limitan totalmente el desarrollo de este problema, tal como se muestra en la Figura 3. La presencia de temperaturas bajas que predisponen el desarrollo de la enfermedad durante estas etapas fenológicas del cultivo, es más común que se presenten en las áreas ubicadas a mayor altitud consideradas como de alto riesgo, mientras que en las de bajo riesgo por lo general la floración coincide con la presencia de temperaturas mayores. 11
Figura 3. Efecto de las temperaturas mínimas sobre la intensidad de daño por cenicilla Los resultados anteriores sobre el comportamiento de la cenicilla a respuesta de la temperatura no coincide con lo reportado por Vega (1994) para las condiciones de Michoacán, quien sin presentar evidencias experimentales señala que se requieren temperaturas entre 18 a 25 oC y alta humedad relativa para la producción de conidias del hongo durante floración. Con relación a la humedad, a nivel regional no se ha observado ninguna influencia de este factor en la presencia y posterior diseminación de la enfermedad, ya que incluso en años relativamente secos se ha presentado con mayor virulencia que en años con alta humedad y mayores niveles de precipitación (Cuadro 1). 12
CUADRO 1. COMPORTAMIENTO DE LA PRECIPITACION DURANTE LA FLORACION Y SU RELACION CON EL DESARROLLO DE CENICILLA EN MANGO. MICHOACAN 1 Tasa en cm / UC El comportamiento de la cenicilla en respuesta a las bajas temperaturas y en ausencia de humedad ha sido documentado en otras regiones, donde se ha señalado que es más severa durante periodos fríos y secos (Schoeman et al, 1995; Dodd et al, 1997; Gupta, 1989; Ploetz y Prakash, 1997) y que las conidias pueden germinar incluso a humedad relativa tan baja como el 20 % (Palti et al, 1974). Impacto sobre el comportamiento y la productividad del cultivo Bajo condiciones ambientales favorables, aún cuando se han detectado vestigios de daño desde el inicio de la brotación, se ha observado que la primera manifestación real de síntomas generalmente se presenta hasta que las panículas de la primera brotación floral han completado su desarrollo, 13
invadiendo rápidamente la totalidad de la panícula y dispersándose de manera más temprana en brotaciones florales posteriores ocasionando una reducción en el crecimiento de las panículas (Figura 4). Figura 4. Efecto de la presencia de síntomas a diferentes etapas de desarrollo de las panículas sobre el crecimiento total de la inflorescencia. La reducción en el tamaño de las inflorescencias limita las posibilidades de fructificación inicial, ya que se ha observado que ésta se presenta de manera directamente proporcional al tamaño alcanzado por las panículas (Figura 5) Si durante este proceso no se controla la enfermedad, además de la reducción en el desarrollo total de las inflorescencias, puede ocasionar la caída considerable de flores; ambos factores son limitantes de las posibilidades de fructificación en sus primeras etapas. Este comportamiento ha sido también señalado por Johnson (1994). 14
Figura 5. Relación entre el crecimiento total alcanzado por las inflorescencias por efecto de cenicilla, sobre las posibilidades de fructificación inicial. La presencia de la cenicilla durante las etapas posteriores hasta que ha «cuajado» el fruto, origina una caída ó aborto considerable de fruta, principalmente en los tamaños munición y canica, lo cual puede repercutir drásticamente en la producción (Figura 6). La caída de frutos por efecto de la cenicilla en el área de alto riesgo puede llegar a niveles superiores al 80 %, mientras que a nivel regional puede ser de más del 30 % de la fruta en los primeros estados de desarrollo. Este comportamiento ha sido reportado con anterioridad por Dodd et al, (1997). 15
Figura 6. Caída de fruta en panículas con diferente porcentaje de afectación por cenicilla en Michoacán Esquema de predicción Si se considera como factible el efecto señalado de la temperatura sobre la presencia y desarrollo de la cenicilla en floración y primeros estado de desarrollo de frutos, es probable que las condiciones de temperatura prevalecientes desde antes de la brotación floral pueda estar condicionando el nivel de inóculo del hongo presente al inicio de la floración y en gran medida el desarrollo posterior de la enfermedad en el cultivo. Mediante el registro sistemático de las temperaturas mínimas y máximas desde 10 días antes de la floración para el cálculo de unidades caloríficas acumuladas (UCA) en este período y con la evaluación del comportamiento posterior de la cenicilla en floración en seis huertos ubicados en el gradiente 16
altitudinal donde se cultiva mango en Michoacán, fue posible desarrollar un modelo empírico que puede ayudar a predecir la eventual presencia y posterior desarrollo de la enfermedad. Este modelo se presenta en la Figura 7, donde se observa que menos de 70 UCA durante este periodo condicionan la presencia y una alta tasa de desarrollo posterior de la cenicilla en las siguientes etapas, siendo probable que la enfermedad no se presente cuando se acumulan más de 90 UCA. Sin embargo, considerando que en el impacto total de la enfermedad pueden influir tanto las condiciones ambientales presentes desde antes del inicio de la brotación floral, como las que se presenten durante la floración y primeros estados de desarrollo de frutos, este modelo podría ser usado solamente como una herramienta para decidir la necesidad o no de realizar aplicaciones preventivas de fungicidas al inicio de la floración, lo cual seria de gran utilidad para reducir el impacto de la misma, ya que la manifestación visual de síntomas no se presenta hasta que las inflorescencias del primer flujo floral han alcanzado su total desarrollo. 17
Figura 7. Efecto del potencial energético al que se expone el cultivo en prefloración sobre el desarrollo posterior de la cenicilla en floración. El cálculo de las unidades caloríficas se realiza mediante el registro diario de las temperaturas máximas y mínimas de la siguiente manera: UC = ((Temp. Máx. + Temp. Mín) – 2 PC) (0.25) donde: UC = Unidades caloríficas acumuladas por día Temp. Máx. = Temperatura máxima registrada en el día Temp. Mín. = Temperatura mínima registrada en el día PC = Punto crítico del cultivo (constante) 10 ºC = 10 18
Agentes químicos para su control Derivado de evaluaciones realizadas en la región se ha observado que los mejores resultados en el control de la enfermedad se logran con la utilización de azufre humectable (protectante) y Tridimefon (sistémico), utilizando el primero en forma preventiva y el segundo de manera «curativa» cuando la infección esta presente. Cabe señalar que estos productos son de uso común para el control de este problema en muchas áreas del mundo (Ploetz y Prakash, 1997). Otros fungicidas como Benomilo, Tiabendazol y Oxicloruro de cobre no han sido efectivos para controlar esta enfermedad Estrategia para el manejo de la enfermedad Considerando la información anterior, se sugiere la siguiente estrategia para el manejo de la enfermedad en el cultivo: a) Es necesario que desde el mes de octubre se registren diariamente las temperaturas máxima y mínima a las que se expone el cultivo y se proceda al cálculo de las unidades caloríficas diarias. Para eso puede instalarse en el huerto un termómetro de máximas y mínimas o se pueden monitorear esas temperaturas desde la estación agro meteorológica más cercana. b) Después de la aplicación del inductor para iniciar la floración del huerto (Nitrato de potasio o Nitrato de amonio) se deberá vigilar el desarrollo de las yemas, tratando de identificar el inicio de la brotación de la 19
primera emisión floral (estado fenológico señalado en la Figura 8) c) Una vez que se identifique este estado fenológico se deberán calcular las unidades caloríficas acumuladas desde 10 días antes, para lo cual se procede a la suma de las UC diarias en ese periodo. Figura 8. Inicio de brotación después de la aplicación del inductor d) Si la suma de las unidades caloríficas de esos 10 días es superior a 80, puede esperarse un bajo desarrollo inicial de la enfermedad y no ser necesario iniciar el control en esta etapa. e) Por el contrario, si se acumulan menos de 75 UC se sugiere prevenir la enfermedad con la aplicación foliar de azufre humectable a dosis de 400 gramos disueltos en 100 litros de agua (que representan 4 kilos por tanque de 1000 litros); o bien con Tridimefon 20
(Bayleton) a dosis de 50 gramos en 100 litros de agua (0.5 kilos / tanque de 1000 litros). Se sugiere además utilizar algún producto adherente o dispersante a dosis comerciales. f) Después de esta etapa se deberá continuar con el registro de las temperaturas señaladas durante todo el proceso de floración hasta las primeras etapas de desarrollo de frutos. g) Si se registran temperaturas mínimas promedio a intervalos semanales superiores a los 18 oC no se requerirá control posterior de la enfermedad debido a que su desarrollo será muy reducido. h) Si se registran promedios inferiores a los 18 oC cuando las inflorescencias alcancen su máximo crecimiento ( previo al inicio de la fructificación) tal como se muestra en la Figura 9, será necesario realizar otra aplicación foliar de Tridimefon (sistémico) a la misma dosis ya señalada, junto con el adherente comercial. i) Si en las primeras etapas de desarrollo de frutos (munición y canica) continúan las bajas temperaturas (mínimas inferiores a 18 oC) podría requerirse una tercera y ultima aplicación, con cualquiera de los productos antes señalados. El costo de la anterior tecnología bajo alta presión de la enfermedad no rebasa los $ 1 200.00 por hectárea, el cual puede no erogarse si no se presentan las condiciones de temperatura antes señaladas. 21
Figura 9. Máximo crecimiento de la inflorescencia 22
Literatura citada Berthet, J.A. 1914. Molestia da mangueira. Bolm Agriculturae. 15:818-819. Dodd, J.C.; Prusky, D. and Jeffries, P. 1997. Fruit diseases. In: Litz, R.E. (ed.). The mango, botany, production and uses. CAB International. New York, USA. pp 257-280. Gupta, J.H. 1989. Perpetuation and epidemiology of powdery mildew of mango. Acta Horticulturae. 231: 528-533. Johnson, G.I. 1994. Powdery mildew. En: Ploetz, R.C. et al (eds) Compendium of tropical fruit diseases. Am. Phyto. Soc. Press. St. Paul. pp. 38 – 39. Joubert, H.M. 1990. Epidemiology of fungi in the mango blossom disease complex. South Afr. Mango Growers Association Yearbook. 10: 22 - 23. Palti, J., Pinkas, Y. and Chorin, M. 1974. Powdery mildew of mango. Plant Disease Reporter. 58: 45-49. Prakash, O. and Srivistava, K.C. 1987. Mango diseases and their management – A World Review. Tomorrow´s Printer. New Delhi. Ploetz, R.C., Zentmyer, G.A., Nishijima, W.T., Rohrbach, K.C. and Ohr, H.D. 1994. Compendium of tropical fruit diseases. American Phytopathological Society Press. 23
Ploetz, R.C. and Prakash, O. 1997, Foliar, floral and soilborne diseases. In: Litz, R.E. (ed.). The mango, botany, production and uses. CAB. International. New York, USA. p 281- 325. Schoeman, M.H., Manicom, B.Q. and Wingfield, M.J. 1995. Epidemology of powdery mildew on mango blossom. Plant Disease. 79: 524-528. Vega, P.A. 1994. Enfermedades del mango Mangifera indica L en el Valle de Apatzingán. Folleto Técnico No. 20. SARH. INIFAP. CIR-Pacífico Centro. C.E. Valle de Apatzingán. 26 p. 24
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Esta publicación se terminó de imprimir en los talleres gráficos de Prometeo editores en septiembre de 2004. Su tiraje constó de 1,000 ejemplares. Impreso en México
SECRETARIA DE AGRICULTURA, GANADERÍA, DESARROLLO RURAL, PESCA Y ALIMENTACIÓN En el proceso editorial de la presente publicación participaron las siguientes personas del INIFAP C. JAVIER BERNARDO USABIAGA ARROYO Secretario ING. FRANCISCO LÓPEZ TOSTADO Subsecretario de Agricultura ING. ANTONIO RUIZ GARCÍA Subsecretario de Desarrollo Rural ING. NORBERTO DE JESÚS ROQUE DÍAZ DE LEÓN Subsecretario de Fomento a los Agronegocios LIC. XAVIER PONCE DE LEÓN ANDRADE Oficial Mayor Edición y coordinación de la Publicación ING. VÍCTOR MANUEL GARCÍA GALLARDO Delegado en Michoacán M. C. Lauro Nava Vargas INSTITUTO DE INVESTIGACIONES FORESTALES, Revisión técnica AGRÍCOLAS Y PECUARIAS Dr. Luciano Morales García DR. JESÚS MONCADA DE LA FUENTE Director General Supervisión DR. RAMÓN ARMANDO MARTÍNEZ PARRA Dr. Keir F. Byerly Murphy Coordinador General de Investigación y Desarrollo Dr. Enrique Astengo López DR. SEBASTIÁN ACOSTA NÚÑEZ Director General de Investigación Agrícola DR. CARLOS A. VEGA Y MURGUÍA Director General de Investigación Pecuaria DR. HUGO RAMÍREZ MALDONADO Director General de Investigación Forestal DR. DAVID MORENO RICO Director General de Administración CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL DEL PACIFICO CENTRO DR. KEIR FRANCISCO BYERLY MURPHY Director Regional DR. FRANCISCO JAVIER PADILLA RAMÍREZ Director de Investigación LIC. MIGUEL MÉNDEZ GONZÁLEZ Director de Administración DR. ENRIQUE ASTENGO LÓPEZ Director de Coordinación y Vinculación en Michoacán MC. DANIEL MUNRO OLMOS Jefe del Campo Experimental Valle de Apatzingan
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