La cenicilla Oidium mangiferae Berthet

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La cenicilla Oidium mangiferae Berthet
La cenicilla
       Oidium mangiferae Berthet
        del mango en Michoacán

                               José F. ARIAS SUÁREZ.
                            Javier ESPINOSA ABURTO.
                                Héctor R. RICO PONCE.
                          Mario A. MIRANDA SALCEDO

CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL DEL PACÍFICO CENTRO
      CAMPO EXPERIMENTAL VALLE DE APATZINGAN

Folleto Técnico Núm 1                 Septiembre de 2004
LA CENICILLA (Oidium mangiferae Berthet)
        DEL MANGO EN MICHOACAN.

José Francisco Arias Suárez. MC. Mejoramiento genético*
        Javier Espinosa Aburto. MC. Agronomía*
   Héctor Rómulo Rico Ponce. Ing. Agr. Parasitología*
      Mario Alberto Miranda Salcedo. Dr. Ecología*
       Xavier Chávez Contreras. MC. Edafología*

   * Investigadores de mango. C.E. Valle de Apatzingán

CENTRO DE INVESTIGACION REGIONAL DEL PACIFICO CENTRO
      CAMPO EXPERIMENTAL VALLE DE APATZINGAN
            APATZINGÁN, MICHOACÁN, MEXICO
                  SEPTIEMBRE DE 2004
LA CENICILLA Oidium mangiferae Berthet
         DEL MANGO EN MICHOACAN

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Primera edición
Impreso en México

ISBN: 968-800-599-1

Folleto Técnico Núm. 1      Septiembre de 2004

CAMPO EXPERIMENTAL VALLE DE APATZINGAN. CIRPAC.
INIFAP
Km. 17.5 carretera Apatzingán-Cuatro caminos
Tel. y Fax. 01 (425) 59 251-40
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C. P. 60781 Apatzingán, Michoacán

La cita correcta de esta obra es:
Arias S., J. F., Espinosa A., J., Rico P., H. R., Miranda S., M. A. y
Chávez C., X. 2004. La cenicilla Oidium mangiferae Berthet del
mango en Michoacán. INIFAP, CIRPAC. Campo Experimental
Valle de Apatzingán. Folleto Técnico Núm. 1. Apatzingán,
Michoacán, México.
CONTENIDO

Introducción ............................................................ 7

¿Qué es la cenicilla? .............................................. 8

Síntomas de la enfermedad ................................... 8

Distribución y efecto ambiental sobre su
desarrollo ............................................................... 9

Impacto sobre el comportamiento y
la productividad del cultivo ................................... 13

Esquema de predicción ........................................ 16

Agentes químicos para su control ........................ 19

Estrategia para el manejo de la enfermedad ....... 19

Literatura citada.................................................... 23
ÍNDICE DE CUADROS

CUADRO 1. COMPORTAMIENTO DE LA
PRECIPITACION DURANTE LA FLORACION
Y SU RELACION CON EL DESARROLLO DE
CENICILLA EN MANGO. MICHOACAN ............... 13
ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Síntomas de cenicilla en
inflorescencias ....................................................... 9

Figura 2. Areas de riesgo al ataque de cenicilla
en Michoacán ....................................................... 11

Figura 3. Efecto de las temperaturas mínimas
sobre la intensidad de daño por cenicilla ............ 12

Figura 4. Efecto de la presencia de síntomas a
diferentes etapas de desarrollo de las panículas
sobre el crecimiento total de la inflorescencia. ..... 14

Figura 5. Relación entre el crecimiento total
alcanzado por las inflorescencias por efecto de
cenicilla, sobre las posibilidades de fructificación
inicial. ................................................................... 15

Figura 6. Caída de fruta en panículas con
diferente porcentaje de afectación por cenicilla
en Michoacán ...................................................... 16
Figura 7. Efecto del potencial energético
al que se expone el cultivo en prefloración
sobre el desarrollo posterior de la cenicilla en
floración. ............................................................... 18

Figura 8. Inicio de brotación después de la
aplicación del inductor .......................................... 20

Figura 9. Máximo crecimiento de la
inflorescencia ....................................................... 22
Introducción

La cenicilla (Oidium mangiferae Berthet) es una de
las enfermedades fungosas más importantes que
afectan al mango en la región Pacífico y Sur de
México; se encuentra presente en todas las regiones
productoras de mango en el mundo. En Michoacán
se estima que anualmente afecta al 60 % de los
 árboles establecidos en una superficie de más de 22
mil hectáreas; esta enfermedad puede llegar a reducir
hasta en un 40 a 60 % la producción, lo que representa
alrededor de 30 a 50 mil toneladas de fruta. Cuando
las condiciones son propicias para el desarrollo del
hongo puede dejar el árbol sin flores , dejando por lo
tanto a las huertas sin producción.

El control de esta enfermedad se realiza cuando la
infección ya se encuentra presente mediante el uso
indiscriminado de productos como Benomilo,
Tridimefon, Captan, Mancozeb, Azufre humectable,
etc., algunos de los cuales son poco efectivos y de
alto costo, lo que aunado a la inoportunidad de las
aplicaciones, además de gravar el costo de
producción repercute en bajos niveles de rendimiento.
Algunos de los productores que aplican fungicidas
en forma preventiva lo realizan en función a
calendarios preestablecidos, sin considerar
indicadores ambientales o de otro tipo que permita
con un margen de seguridad predecir la eventual
ocurrencia de la enfermedad para su prevención. Aún
cuando estos criterios puedan ser válidos para
proteger la cosecha cuando no existe información
técnica sobre el desarrollo epidemiológico y la
posibilidad de predecir la ocurrencia de la misma, es

                          7
posible elevar considerablemente la eficiencia del
manejo de la enfermedad cuando se dispone de esa
información.

¿Qué es la cenicilla?

Es una de las enfermedades fungosas ampliamente
distribuidas e importantes que afectan al mango; en
algunas regiones ha llegado a ocasionar pérdidas
hasta de un 90 % de los rendimientos. Esta
enfermedad es causada por el hongo Oidium
mangiferae Berthet, descrito por primera vez por
Berthet (1914), y aparentemente afecta solamente al
mango (Prakash y Srivistava, 1987).

Síntomas de la enfermedad

Aún cuando se ha reportado que las diferentes
variedades        de     mango       pueden        variar
considerablemente en su resistencia a cenicilla (Palti
et al, 1974), Tommy Atkins ha sido reportada como
la más resistente (Ploetz et al., 1994) y entre la más
susceptible se encuentra el cultivar Haden; puede
afectar tanto al tejido foliar como floral y a los frutos.
La elevada producción de conidias sobre la superficie
del hospedero genera un polvillo blanco en el
tejido afectado de donde se deriva el nombre
común de la enfermedad (cenicilla). Sin embargo,
su presencia en las inflorescencias puede repercutir
drásticamente en los rendimientos al ocasionar la
caída de flores y el aborto de frutos en primeros
estados de desarrollo. Sobre panículas afectadas la
cenicilla puede cubrir totalmente el tejido (Figura1),
resultando posteriormente una necrosis de color café.

                            8
El hongo puede sobrevivir de una estación a otra como
micelio en brotes dormantes o como haustorio en
hojas infectadas dentro del cultivo (Dodd et al., 1997);
la infección puede ocurrir tanto de inóculo remanente
sobre el árbol o por conidias de otras infecciones
acarreados por el aire (Joubert, 1990)

     Figura 1. Síntomas de cenicilla en inflorescencias

Distribución y efecto ambiental sobre su
desarrollo

Aún cuando la cenicilla ha sido identificada en toda
la zona productora, varía considerablemente en su
intensidad. Se ha observado mayor incidencia y
severidad del ataque en las áreas localizadas a mayor
altitud y una tendencia a reducirse el impacto en las
áreas ubicadas en partes más bajas de la región, en
respuesta a las condiciones ambientales específicas
a las que se expone el cultivo.

                             9
En función a la velocidad de desarrollo de las
inflorescencias y de la enfermedad evaluadas durante
dos ciclos de producción en brotes florales etiquetados
al inicio de su desarrollo en 6 huertos de mango y
considerando la variación climática influenciada por
la variación altitudinal, se han identificado dos zonas
de riesgo diferencial al ataque de la enfermedad,
(Figura 2): a) Una de alto riesgo localizada por arriba
de los 550 metros de altitud, donde se ubican los
municipios de Gabriel Zamora, Nuevo Urecho,
Taretan, parte alta de Paracuaro y parte alta de
Apatzingán, y b) Otra de bajo riesgo localizada a
altitudes inferiores, donde se ubican los municipios
de Nueva Italia, La Huacana, Buenavista,
Tepalcatepec y las partes bajas de Apatzingán,
Paracuaro y la zona costera. En el área de alto riesgo
y en años con alta presión de la enfermedad, el
desarrollo de la cenicilla puede ser superior a la
velocidad de crecimiento de las panículas, lo que
explica que bajo esas condiciones se presenten daños
incluso del 100 % en las inflorescencias; mientras que
en la zona de bajo riesgo se puede presentar una
mayor velocidad de crecimiento de la inflorescencia
en comparación con el desarrollo de la cenicilla, lo
que puede permitir que aún cuando el problema se
presente, puedan lograrse porciones de las panículas
sin afectación.

                          10
Figura 2. Areas de riesgo al ataque de cenicilla en Michoacán

El comportamiento anterior es debido principalmente
al curso de las temperaturas durante el proceso de
floración y primeras etapas de desarrollo de fruta, ya
que se ha observado que temperaturas nocturnas
inferiores a 17 oC estimulan su presencia y posterior
desarrollo en el cultivo, mientras que temperaturas
superiores a 18 oC durante este proceso limitan
totalmente el desarrollo de este problema, tal como
se muestra en la Figura 3.

 La presencia de temperaturas bajas que predisponen
el desarrollo de la enfermedad durante estas etapas
fenológicas del cultivo, es más común que se
presenten en las áreas ubicadas a mayor altitud
consideradas como de alto riesgo, mientras que en
las de bajo riesgo por lo general la floración coincide
con la presencia de temperaturas mayores.

                             11
Figura 3. Efecto de las temperaturas mínimas sobre la
intensidad de daño por cenicilla

Los resultados anteriores sobre el comportamiento
de la cenicilla a respuesta de la temperatura no
coincide con lo reportado por Vega (1994) para las
condiciones de Michoacán, quien sin presentar
evidencias experimentales señala que se requieren
temperaturas entre 18 a 25 oC y alta humedad relativa
para la producción de conidias del hongo durante
floración.

Con relación a la humedad, a nivel regional no se ha
observado ninguna influencia de este factor en la
presencia y posterior diseminación de la enfermedad,
ya que incluso en años relativamente secos se ha
presentado con mayor virulencia que en años con alta
humedad y mayores niveles de precipitación
(Cuadro 1).

                         12
CUADRO 1. COMPORTAMIENTO DE LA PRECIPITACION
DURANTE LA FLORACION Y SU RELACION CON EL
DESARROLLO DE CENICILLA EN MANGO. MICHOACAN

1
    Tasa en cm / UC

El comportamiento de la cenicilla en respuesta a las
bajas temperaturas y en ausencia de humedad ha
sido documentado en otras regiones, donde se ha
señalado que es más severa durante periodos fríos y
secos (Schoeman et al, 1995; Dodd et al, 1997; Gupta,
1989; Ploetz y Prakash, 1997) y que las conidias
pueden germinar incluso a humedad relativa tan baja
como el 20 % (Palti et al, 1974).

Impacto sobre el comportamiento y la
productividad del cultivo

Bajo condiciones ambientales favorables, aún cuando
se han detectado vestigios de daño desde el inicio de
la brotación, se ha observado que la primera
manifestación real de síntomas generalmente se
presenta hasta que las panículas de la primera
brotación floral han completado su desarrollo,

                         13
invadiendo rápidamente la totalidad de la panícula y
dispersándose de manera más temprana en
brotaciones florales posteriores ocasionando una
reducción en el crecimiento de las panículas
(Figura 4).

Figura 4. Efecto de la presencia de síntomas a diferentes etapas
de desarrollo de las panículas sobre el crecimiento total de la
inflorescencia.

La reducción en el tamaño de las inflorescencias limita
las posibilidades de fructificación inicial, ya que se ha
observado que ésta se presenta de manera
directamente proporcional al tamaño alcanzado por
las panículas (Figura 5)

Si durante este proceso no se controla la enfermedad,
además de la reducción en el desarrollo total de las
inflorescencias, puede ocasionar la caída
considerable de flores; ambos factores son limitantes
de las posibilidades de fructificación en sus primeras
etapas. Este comportamiento ha sido también
señalado por Johnson (1994).

                              14
Figura 5. Relación entre el crecimiento total alcanzado por las
inflorescencias por efecto de cenicilla, sobre las posibilidades
de fructificación inicial.

La presencia de la cenicilla durante las etapas
posteriores hasta que ha «cuajado» el fruto, origina
una caída ó aborto considerable de fruta,
principalmente en los tamaños munición y canica, lo
cual puede repercutir drásticamente en la producción
(Figura 6).

La caída de frutos por efecto de la cenicilla en el área
de alto riesgo puede llegar a niveles superiores al 80
%, mientras que a nivel regional puede ser de más
del 30 % de la fruta en los primeros estados de
desarrollo. Este comportamiento ha sido reportado
con anterioridad por Dodd et al, (1997).

                               15
Figura 6. Caída de fruta en panículas con diferente porcentaje
de afectación por cenicilla en Michoacán

Esquema de predicción

Si se considera como factible el efecto señalado de
la temperatura sobre la presencia y desarrollo de la
cenicilla en floración y primeros estado de desarrollo
de frutos, es probable que las condiciones de
temperatura prevalecientes desde antes de la
brotación floral pueda estar condicionando el nivel de
inóculo del hongo presente al inicio de la floración y
en gran medida el desarrollo posterior de la
enfermedad en el cultivo.

Mediante el registro sistemático de las temperaturas
mínimas y máximas desde 10 días antes de la
floración para el cálculo de unidades caloríficas
acumuladas (UCA) en este período y con la
evaluación del comportamiento posterior de la cenicilla
en floración en seis huertos ubicados en el gradiente

                             16
altitudinal donde se cultiva mango en Michoacán, fue
posible desarrollar un modelo empírico que puede
ayudar a predecir la eventual presencia y posterior
desarrollo de la enfermedad.

Este modelo se presenta en la Figura 7, donde se
observa que menos de 70 UCA durante este periodo
condicionan la presencia y una alta tasa de desarrollo
posterior de la cenicilla en las siguientes etapas,
siendo probable que la enfermedad no se presente
cuando se acumulan más de 90 UCA.

Sin embargo, considerando que en el impacto total
de la enfermedad pueden influir tanto las condiciones
ambientales presentes desde antes del inicio de la
brotación floral, como las que se presenten durante
la floración y primeros estados de desarrollo de frutos,
este modelo podría ser usado solamente como una
herramienta para decidir la necesidad o no de realizar
aplicaciones preventivas de fungicidas al inicio de la
floración, lo cual seria de gran utilidad para reducir el
impacto de la misma, ya que la manifestación visual
de síntomas no se presenta hasta que las
inflorescencias del primer flujo floral han alcanzado
su total desarrollo.

                           17
Figura 7. Efecto del potencial energético al que se expone el
cultivo en prefloración sobre el desarrollo posterior de la cenicilla
en floración.

El cálculo de las unidades caloríficas se realiza
mediante el registro diario de las temperaturas
máximas y mínimas de la siguiente manera:

UC = ((Temp. Máx. + Temp. Mín) – 2 PC) (0.25) donde:

          UC = Unidades caloríficas acumuladas por día
  Temp. Máx. = Temperatura máxima registrada en el día
  Temp. Mín. = Temperatura mínima registrada en el día
   PC = Punto crítico del cultivo (constante) 10 ºC = 10

                                18
Agentes químicos para su control

Derivado de evaluaciones realizadas en la región se
ha observado que los mejores resultados en el control
de la enfermedad se logran con la utilización de azufre
humectable (protectante) y Tridimefon (sistémico),
utilizando el primero en forma preventiva y el segundo
de manera «curativa» cuando la infección esta
presente. Cabe señalar que estos productos son de
uso común para el control de este problema en
muchas áreas del mundo (Ploetz y Prakash, 1997).
Otros fungicidas como Benomilo, Tiabendazol y
Oxicloruro de cobre no han sido efectivos para
controlar esta enfermedad

Estrategia para el manejo de la enfermedad

Considerando la información anterior, se sugiere la
siguiente estrategia para el manejo de la enfermedad
en el cultivo:

a) Es necesario que desde el mes de octubre se
registren diariamente las temperaturas máxima y
mínima a las que se expone el cultivo y se proceda al
cálculo de las unidades caloríficas diarias. Para eso
puede instalarse en el huerto un termómetro de
máximas y mínimas o se pueden monitorear esas
temperaturas desde la estación agro meteorológica
más cercana.

b) Después de la aplicación del inductor para iniciar
la floración del huerto (Nitrato de potasio o Nitrato de
amonio) se deberá vigilar el desarrollo de las yemas,
tratando de identificar el inicio de la brotación de la

                           19
primera emisión floral (estado fenológico señalado en
la Figura 8)

c) Una vez que se identifique este estado fenológico
se deberán calcular las unidades caloríficas
acumuladas desde 10 días antes, para lo cual se
procede a la suma de las UC diarias en ese periodo.

Figura 8. Inicio de brotación después de la aplicación del inductor

d) Si la suma de las unidades caloríficas de esos 10
días es superior a 80, puede esperarse un bajo
desarrollo inicial de la enfermedad y no ser necesario
iniciar el control en esta etapa.

e) Por el contrario, si se acumulan menos de 75 UC
se sugiere prevenir la enfermedad con la aplicación
foliar de azufre humectable a dosis de 400 gramos
disueltos en 100 litros de agua (que representan 4
kilos por tanque de 1000 litros); o bien con Tridimefon

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(Bayleton) a dosis de 50 gramos en 100 litros de agua
(0.5 kilos / tanque de 1000 litros). Se sugiere además
utilizar algún producto adherente o dispersante a dosis
comerciales.

f) Después de esta etapa se deberá continuar con el
registro de las temperaturas señaladas durante todo
el proceso de floración hasta las primeras etapas de
desarrollo de frutos.

g) Si se registran temperaturas mínimas promedio a
intervalos semanales superiores a los 18 oC no se
requerirá control posterior de la enfermedad debido
a que su desarrollo será muy reducido.

h) Si se registran promedios inferiores a los 18 oC
cuando las inflorescencias alcancen su máximo
crecimiento ( previo al inicio de la fructificación) tal
como se muestra en la Figura 9, será necesario
realizar otra aplicación foliar de Tridimefon (sistémico)
a la misma dosis ya señalada, junto con el adherente
comercial.

i) Si en las primeras etapas de desarrollo de frutos
(munición y canica) continúan las bajas temperaturas
(mínimas inferiores a 18 oC) podría requerirse una
tercera y ultima aplicación, con cualquiera de los
productos antes señalados.

El costo de la anterior tecnología bajo alta presión de
la enfermedad no rebasa los $ 1 200.00 por hectárea,
el cual puede no erogarse si no se presentan las
condiciones de temperatura antes señaladas.

                           21
Figura 9. Máximo crecimiento de la inflorescencia

                       22
Literatura citada

Berthet, J.A. 1914. Molestia da mangueira. Bolm
Agriculturae. 15:818-819.

Dodd, J.C.; Prusky, D. and Jeffries, P. 1997. Fruit
diseases. In: Litz, R.E. (ed.). The mango, botany,
production and uses. CAB International. New York,
USA. pp 257-280.

Gupta, J.H. 1989. Perpetuation and epidemiology of
powdery mildew of mango. Acta Horticulturae. 231:
528-533.

Johnson, G.I. 1994. Powdery mildew. En: Ploetz, R.C.
et al (eds) Compendium of tropical fruit diseases.
Am. Phyto. Soc. Press. St. Paul. pp. 38 – 39.

Joubert, H.M. 1990. Epidemiology of fungi in the
mango blossom disease complex. South Afr. Mango
Growers Association Yearbook. 10: 22 - 23.

Palti, J., Pinkas, Y. and Chorin, M. 1974. Powdery
mildew of mango. Plant Disease Reporter. 58: 45-49.

Prakash, O. and Srivistava, K.C. 1987. Mango
diseases and their management – A World Review.
Tomorrow´s Printer. New Delhi.

Ploetz, R.C., Zentmyer, G.A., Nishijima, W.T.,
Rohrbach, K.C. and Ohr, H.D. 1994. Compendium of
tropical fruit diseases. American Phytopathological
Society Press.

                         23
Ploetz, R.C. and Prakash, O. 1997, Foliar, floral and
soilborne diseases. In: Litz, R.E. (ed.). The mango,
botany, production and uses. CAB. International. New
York, USA. p 281- 325.

Schoeman, M.H., Manicom, B.Q. and Wingfield, M.J.
1995. Epidemology of powdery mildew on mango
blossom. Plant Disease. 79: 524-528.

Vega, P.A. 1994. Enfermedades del mango Mangifera
indica L en el Valle de Apatzingán. Folleto Técnico
No. 20. SARH. INIFAP. CIR-Pacífico Centro. C.E. Valle
de Apatzingán. 26 p.

                         24
Para mayor información acuda, llame ó escriba al
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Esta publicación se terminó de imprimir en los
  talleres gráficos de Prometeo editores en
             septiembre de 2004.
    Su tiraje constó de 1,000 ejemplares.

             Impreso en México
SECRETARIA DE AGRICULTURA, GANADERÍA,
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