Xylella fastidiosaen almendro y frutas de hueso - Dr. Juan A. Navas-Cortés Instituto de Agricultura Sostenible (IAS)
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Xylella fastidiosa en almendro
y frutas de hueso
Dr. Juan A. Navas-Cortés
Instituto de Agricultura Sostenible (IAS)
Consejo Superior de Investigaciones Científicas
(CSIC), Córdoba, España
Xylella fastidiosa, una
amenaza real para Europa
Blanca B. Landa M. Montes-Borrego Juan A. Navas-Cortés
blanca.landa@csic.es mmontes@ias.csic.es j.navas@csic.es
Instituto de Agricutura Sostenible Córdoba, España
Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Proyectos de financiación internacional (H2020): • POnTE ‘Organismos nocivos que amenazan Europa’ • XF-ACTORS ‘Contención de Xylella fastidiosa mediante una estrategia de investigación orientada y multidisciplinar’ • CURE –XF ‘Creación de capacidad y despertar la conciencia en Europa y países terceros para hacer frente X. fastidiosa’ •Acción COST ‘Xanthomonas y Xylella fastidiosa’ • EUPHRESCO ‘Armonización de métodos de detección’
Enfermedades causadas por la bacteria
Xylella fastidiosa
1. Biología, diversidad y enfermedades que causa
2. Distribución geográfica y condiciones climáticas
3. Enfermedades en almendro y frutas de hueso
4. Ciclo de patogénesis (Planta e insecto)
5. Control y Marco regulatorio
6. Situación en España:
Islas Baleares y Comunidad Valenciana
Xylella fastidiosa: características bacterianas,
biología y ecología de la bacteria
Nombre (1987): Xy.lella. Gr. n. xylon madera; M.L. dim. terminación
-ella; M.L. fem.n. Xylella madera pequeña. fastidiosa Crecimiento ‘difícil’
• Crecimiento ‘fastidioso’: Requerimientos nutritivos muy específicos a
veces subespecie/cepa dependiente)
U.C. Berkeley Meng et al. 2005. J. Bacteriol. 187:5560-5567
Bacteria Gram negativa con pared celular, Xantomonadaceae
Bacteria con estilo de vida dual: Confinada en el xilema
Se transmite por insectos que se alimentan de savia
(chupadores del xilema) CICADOMORPHA
Xylella fastidiosa: características bacterianas,
biología y ecología de la bacteria
•Existen varias subespecies pero solo tres ‘oficiales’:
Subsp. Posible origen Principales plantas huésped
fastidiosa Centro América vid, almendro, alfalfa
multiplex Sur de Norteamérica almendro, melocotonero,
albaricoquero, ciruelo, roble, olmo
pauca Sudamérica Cafeto, cítricos, olivo
Subsp. Posible origen Principales plantas huésped
sandyi Sur de EE.UU. Adelfa, Jacaranda spp., magnolia
tashke Arizona, Nuevo México Chitalpa tashkentensis
morus Este de EE.UU. Morera, Nandina domestica
X. taiwanensis Taiwán Peral
¡ Riesgo de aparición de variantes de la
bacteria más virulentos o que sean
patógenos sobre cultivos que antes no
lo eran !
Gama de huéspedes de Xylella fastidiosa
Gama de huéspedes de subespecies ‘oficiales’
Subspecies familia género especies
fastidiosa*
fastidiosa 42 138 164
multiplex 28 69 84
pauca 16 30 36
Total (2015) 63 193 309
Total (2016) 75 204 359 (46)
• Monocotiledóneas (6 familias)/Dicotiledóneas (68 familias)
• Gimnospermas (1 familia)
• 70% de las 46 nuevas especies se han descrito en Europa (IT, FR)
➢ No todas las especies son susceptibles (desarrollan enfermedad).
Infecciones asintomáticas: 23% de citas de Xf son asintomáticas
➢ No todas las especies de plantas se asocian con todas las
subespecies de X. fastidiosa (especificidad)
7
Fuente: EFSA, 2015. EFSA Journal 13 (1): 3989; EFSA, 2016. EFSA Journal 14(2): 4378
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa
Enfermedad de Pierce (Vid) Clorosis variegada (Cítricos) Enanismo (Alfalfa)
Adelfa Olivo
Enanismo (Melocotonero) Almendro
Chamuscado foliar
Roble
Plátano sombra Olmo Cerezo Arándano
Fuente: Agrios, APS, Hopkins, Purcell, Boscia, Landa, Navas-Cortés, de la Fuente, etc.
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa
Enfermedad de Desecamiento Clorosis Chamuscado del
Pierce, Vid rápido del olivo variegada de los almendro
(EE.UU.) (Puglia, Italia) cítricos (Brasil) (California, España)
Imagen: University of California
Foto: Juan A. Navas Imagen: Fundecitrus Foto: Juan A. Navas
Foto: Juan A. Navas
Foto: Juan A. Navas Imagen: Fundecitrus Foto: Juan A. Navas
Foto: Juan A. Navas
Imagen: University of California
Foto: Juan A. Navas Imagen: Fundecitrus Foto: Juan A. Navas
Enfermedades causadas por la bacteria
Xylella fastidiosa
1. Biología, diversidad y enfermedades que causa
2. Distribución geográfica y condiciones climáticas
3. Enfermedades en almendro y frutas de hueso
4. Ciclo de patogénesis (Planta e insecto)
5. Control y Marco regulatorio
6. Situación en España:
Islas Baleares y Comunidad ValencianaDistribución geográfica de Xylella fastidiosa
multiplex
fastidiosa
pauca
Xf subsp. fastidiosa
Xf subsp. multiplex
Xf subsp. pauca
Xf subsp. sandyi
Xf subsp. unidentified-not confirmed
X taiwanensis
Adaptado de EFSA, 2015. EFSA Journal 13 (1): 3989Xylella fastidiosa : Crecimiento vs. temperatura ➢ Bacteria mesófila Crecimiento óptimo a 25-28ºC (32ºC) Sensible a bajas temperaturas (
Distribución geográfica de Xylella fastidiosa
➢ Se desarrolla en un amplio rango de tipos de clima
Zonas climáticas Köppen-
Geiger con indicación de
aquellas en que se ha
descrito Xf
Zonas climática en las que predomina:
Tropical húmedo (Aw) Tropical
Subtropical sin estación seca (Cfa)
Oceánico (Cfb) Templado
Mediterráneo (Csa y Csb)
Continental sin estación seca (Dfa, Dfb) Templado frio
Xf
Semiárido frio (BSk) Semiárido
Navas-Cortés, J.A., Elaboración propia; datos Köppen-Geiger: https://www.climond.org/Potencial para el establecimiento de Xylella fastidiosa en
España en base a los tipos de clima: Köppen-Geiger
Zonas climáticas
Köppen-Geiger con
indicación de aquellas
en que se ha descrito Xf
X.fastidiosa
Zonas climáticas prevalentes en España:
Oceánico (Cfb)
Templado Mediterráneo (Csa)
Oceánico Mediterráneo (Csb)
Semiárido Semiárido frio (BSk)
Navas-Cortés, J.A., Elaboración propia; datos Köppen-Geiger: https://www.climond.org/Idoneidad Climática para Xylella fastidiosa
Idoneidad climática
1 0Idoneidad Climática para Xylella fastidiosa
Xf subsp. multiplex Xf subsp. fastidiosa
Xf subsp. paucaEnfermedades causadas por la bacteria
Xylella fastidiosa
1. Biología, diversidad y enfermedades que causa
2. Distribución geográfica y condiciones climáticas
3. Enfermedades en almendro y frutas de hueso
4. Ciclo de patogénesis (Planta e insecto)
5. Control y Marco regulatorio
6. Situación en España:
Islas Baleares y Comunidad ValencianaDistribución geográfica de Xylella fastidiosa y
sus subespecies identificadas en Prunus spp.
Xf subsp. fastidiosa
Xf subsp. multiplex
Xf subsp. pauca
Xf subsp. No identificada –no confirmada
Adaptado: Appendix A: Xf host plant database: EFSA, 2016. EFSA Journal 14(2): 4378Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Prunus spp.
Especie Nombre común Zona geográfica Subespecie
P. armeniaca albaricoquero EE.UU.: California, GA multiplex
P. avium cerezo EE.UU.: California fastidiosa
Italia: Apulia pauca
España: Baleares, Mallorca fastidiosa
P. domestica ciruelo EE.UU.: California, GA multiplex
Brasil multiplex/pauca
España: Baleares, Mallorca ND
P. dulcis almendro EE.UU.: California, Columbia multiplex/fastidiosa
Italia: Apulia pauca
Francia: Córcega multiplex
España: Baleares, Mallorca fastidiosa
España: C.Valenciana, Alicante multiplex
P. persica melocotonero EE.UU.: California, GA, Florida multiplex
Especie Nombre común Zona geográfica Subespecie
P. cerasifera ciruelo rojo EE.UU.: California, GA multiplex
Francia: Córcega multiplex
P. salicina ciruelo japonés EE.UU.: California multiplex
Argentina, Brasil, Paraguay ND
P. webbii almendro silv. EE.UU.: California multiplex/fastidiosa
Elaboración propia: Appendix A: Xf host plant database: EFSA, 2016. EFSA Journal 14 (2): 4378Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Prunus spp.
Especie Nombre común Zona geográfica Subespecie
P. armeniaca albaricoquero EE.UU.: California, GA multiplex
P. avium cerezo EE.UU.: California fastidiosa
Italia: Apulia pauca
España: Baleares, Mallorca fastidiosa
P. domestica ciruelo EE.UU.: California, GA multiplex
Brasil multiplex/pauca
España: Baleares, Mallorca ND
P. dulcis almendro EE.UU.: California, Columbia multiplex/fastidiosa
Italia: Apulia pauca
Francia: Córcega multiplex
España: Baleares, Mallorca fastidiosa
España: C.Valenciana, Alicante multiplex
P. persica melocotonero EE.UU.: California, GA, Florida multiplex
Especie Nombre común Zona geográfica Subespecie
P. cerasifera ciruelo rojo EE.UU.: California, GA multiplex
Francia: Córcega multiplex
P. salicina ciruelo japonés EE.UU.: California multiplex
Argentina, Brasil, Paraguay ND
P. webbii almendro silv. EE.UU.: California multiplex/fastidiosa
Elaboración propia: Appendix A: Xf host plant database: EFSA, 2016. EFSA Journal 14 (2): 4378Subespecies y Tipos genéticos (ST) en Almendro
Subsp. multiplex
EE.UU.: ST6 / ST7
Alicante: ST6
Subsp. pauca
Subsp. morus
Subsp. sandyi
Italia: ST53
EE.UU.: ST1
España EE.UU. Italia Baleares: ST1
Subsp. fastidiosaEnfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro
➢1974: Se describe la enfermedad por 1ª vez en California (Incidencia de hasta 50%)
➢2012-2014: Diferentes estudios indican distinta susceptibilidad varietal:
❖ Incidencia de árboles por parcela es baja (0.5%) pero muchas parcelas afectadas
❖ Pérdida media global del rendimiento de 20-40% de la cosecha
❖ Los árboles infectados pueden morir después de 3 a 8 años (muy variable)
➢2016: El problema persiste actualmente en California con baja incidencia (1-17%)
Foto: J.A. Navas-Cortés
Foto: Andreu Juan
Foto: APS
➢ Quemado o chamuscado foliar
Foto: Andreu Juan ➢ Inicio Julio a finales de verano
Fuente: Moller et al.: 1974; Krugner y Ledbetter 2016; Sisterson et al., 2012Enfermedades causadas por la bacteria
Xylella fastidiosa
1. Biología, diversidad y enfermedades que causa
2. Distribución geográfica y condiciones climáticas
3. Enfermedades en almendro y frutas de hueso
4. Ciclo de patogénesis (Planta e insecto)
5. Control y Marco regulatorio
6. Situación en España:
Islas Baleares y Comunidad ValencianaDos estilos de vida: Insecto vs. Planta
Vasos del
xilema
Planta afectada
Insecto vector infectado
E
Insecto alimentándose
Newman et al.,
2004Xylella fastidiosa en el xilema
Movimiento por degradación de la estructura en punteadura del
xilema por producción de poligalacturonasas
Movimiento Movimiento
Twitching con el flujo
xilemático
Fuente: Chatterjee et al., 2008. Ann. Rev. Phytopathol.Epidemiología de la enfermedad: Vectores Vectores potenciales de Xylella fastidiosa Xylella fastidiosa es transmitida exclusivamente por insectos que se alimentan de savia de xilema Orden: Hemiptera Suborden Auchenorrhyncha: CICADOMORPHA Familias: Cicadellidae Cercopidae Aphrophoridae Cicadidae Cualquier especie que se alimente de xilema podría ser vector potencial Transmisión: Características entre Semi-persistente y Persistente (en vectores americanos de enfermedad de Pierce) Periodos de adquisición e inoculación de 1 h sin periodo de latencia Pierde su capacidad de transmitir tras la muda: debe re-infectarse La bacteria se propaga en el estomodeo del vector, en la región precibarial: no hay infección No hay transmisión trans-ovarica pero el adulto permanece virulifero toda su vida
Epidemiología de la enfermedad: Vectores
Vectores potenciales de Xylella fastidiosa
Xylella fastidiosa es transmitida exclusivamente por insectos que
se alimentan de savia de xilema
Orden: Hemiptera Suborden Auchenorrhyncha: CICADOMORPHA
Familias: Cicadellidae Cercopidae Aphrophoridae Cicadidae
Philaenus spumarius (Aphrophoridae)
Única especie que se ha demostrado su capacidad de transmitir Xylella
fastidiosa en olivo en Italia
Imágenes: http://www.americaninsects.net/h/philaenus-spumarius.htmlEpidemiología de la enfermedad: Vectores Vectores potenciales de Xylella fastidiosa Xylella fastidiosa es transmitida exclusivamente por insectos que se alimentan de savia de xilema Orden: Hemiptera Suborden Auchenorrhyncha: CICADOMORPHA Familias: Cicadellidae Cercopidae Aphrophoridae Cicadidae Neophilaenus campestris & Philaenus italosignus Otras especies para las que se ha demostrado capacidad de transmitir Xylella fastidiosa en olivo en Italia
Epidemiología de la enfermedad: Vectores Vectores potenciales de Xylella fastidiosa Xylella fastidiosa es transmitida exclusivamente por insectos que se alimentan de savia de xilema Orden: Hemiptera Suborden Auchenorrhyncha: CICADOMORPHA Familias: Cicadellidae Cercopidae Aphrophoridae Cicadidae Comunidad Valenciana: Identificación de vectores positivos a Xylella fastidiosa en la zona afectada en Alicante Philaenus spumarius: 20 individuos de 77 (26%) analizados Neophilaenus campestris: 3 individuos de 248 (1,2%) analizados Capturados en parcelas afectadas infectadas o sus alrededores de seis municipios diferentes
Epidemiología de la enfermedad: Vectores
Vectores potenciales de Xylella fastidiosa
Ciclo biológico de Philaenus spumariusEnfermedades causadas por la bacteria
Xylella fastidiosa
1. Biología, diversidad y enfermedades que causa
2. Distribución geográfica y condiciones climáticas
3. Enfermedades en almendro y frutas de hueso
4. Ciclo de patogénesis (Planta e insecto)
5. Control y Marco regulatorio
6. Situación en España:
Islas Baleares y Comunidad ValencianaImplementación de los principios de control de enfermedades
en relación con el ciclo de patogénesis de X. fastidiosa
Colonización Incubación TERAPIA
RESISTENCIA Desarrollo
Vasos del
Infección de síntomas
xilema
Penetración Multiplicación
ESCAPE
PROTECCIÓN
Ciclos 2º
Inoculación
Dispersión
Producción y
dispersión del
inóculo Supervivencia entre
estaciones de
cultivo
Fuentes de inóculo 1º : Fuentes de inóculo 1º :
Planta infectada EXCLUSIÓN Planta infectada
(no anual) ERRADICACIÓN Vectores, malas hierbasFases del marco regulatorio sobre
Xylella fastidiosa en la Unión Europea
1er brote 1er brote 1er brote
Notificado Notificado Notificado
por Italia por Francia por España
octubre 2013 Julio 2015 octubre 2017
Medidas Medidas Medidas Actualizaciones
preliminares Detalladas Mas severas de la Decisión 789/2015
de la EU (Decisión de la EU (Decisión de la EU (Decisión (17 diciembre 2015 )
87/2014 13 febrero) 497/2014 23 julio) 789/2015 18 mayo) (12 mayo 2016)
2014 2015 2016 2017
EFSA 26 Noviembre 2013: EFSA 6 Enero 2015: EFSA 9 febrero 2016: EFSA 2 septiembre 2016:
Declaración sobre las Declaración Actualización de las Declaración sobre la
plantas hospedadoras, vías completa sobre plantas efectividad de la
de entrada y dispersión, y Análisis de riesgo hospedadoras termoterapia en el
opciones de reducción de material de plantación
riesgo de Vid
Autoridad Europea para la Seguridad Alimentaria
Fuente: Modificado a partir de P. Di Rubbo, 2016. DG Health and Food Safety – Unit Plant HealthControl: 1.Exclusión 1. Exclusión: Decisión UE 2015/789, 18 mayo 2015 Modificaciones: Decisión 2017/2352, 14 diciembre 2017 Intensificación de las inspecciones que se harán de forma más exhaustiva y armonizada en todos los Estados miembros. Cuando se encuentre más de una subespecie (o esté pendiente su identificación) en una zona, esta debe demarcarse con respecto a Xf y todas sus posibles subespecies. Reducir de 10 a 5 km la anchura de la zona tampón que rodea la zona infestada en todos los casos en que la zona demarcada se haya establecido con fines de erradicación. Posibilidad de autorizar la plantación, de algunas o de todas las plantas hospedadoras en las zonas infectadas sujetas a medidas de contención fuera de la zona de 20 km contigua a la zona tampón. Se debe dar preferencia a los vegetales de variedades tolerantes o resistentes. Las especies de Coffea, Lavandula dentata, Nerium oleander, Olea europaea, Polygala myrtifolia y Prunus dulcis solo deben cultivarse en sitios en los que se efectúen inspecciones, muestreos y pruebas anuales oficiales para confirmar la ausencia de Xf.
Planes de contingencia: Nacional y Autonómicos Los Estados miembros deben llevar a cabo inspecciones anuales para detectar la presencia del organismo especificado en sus territorios y deben velar por que los operadores profesionales sean informados acerca de esa posible presencia y de las medidas que hayan de adoptarse.
Enfermedades causadas por la bacteria
Xylella fastidiosa
1. Biología, diversidad y enfermedades que causa
2. Distribución geográfica y condiciones climáticas
3. Enfermedades en almendro y frutas de hueso
4. Ciclo de patogénesis (Planta e insecto)
5. Control y Marco regulatorio
6. Situación en España:
Islas Baleares y Comunidad ValencianaXylella fastidiosa: Organismo de cuarentena en UE
Plaga cuarentenaria regulada (Directiva 2000/29/EC)
Plaga de importancia económica potencial aun cuando no esté presente
Si está presente, no está ampliamente distribuida y se encuentra bajo
control oficial
➢ Lista A1 EPPO
ITALIA: Presente,
distribución restringida
FRANCIA (Córcega y Alpes
Marítimos): Transitorio,
en erradicación
ALEMANIA: Erradicado
ESPAÑA (Islas Baleares,
Alicante): Transitorio, en
erradicación
RESTO ZONA EPPO:
Ausente
Fuente: EPPO, 2018Situación en España (Islas Baleares) ➢ 6 de octubre 2016 primer positivo en invernadero en Porto Cristo-Manacor Síntomas atípicos en cerezo Identificada Xf subsp. fastidiosa ST1 Síntomas típicos en cerezo Fuente: http://www.caib.es/govern/pidip/dadesComunicat.do?lang=es&codi=8952690
Situación en España (Islas Baleares)
➢ Identificación de plantas infectadas por X. fastidiosa
103 (+) 360 (+) 84 (+)
Ibiza Mallorca Menorca
ST leuA petC malF cysG holC nuoL gltT Subsp
1 1 1 1 1 1 1 1 fastidiosa
6* 3 3 3 3* 3 3 3 multiplex
7 3 3 3 7 3 3 3 multiplex
73* 7 6 8* 27* 10 16 8* pauca
80 7 6 17 31 10 16 15 paucaSituación en España (Islas Baleares)
➢ Desde octubre de 2016: 3 subespecies de Xylella fastidiosa y 4 tipos de
secuencias (ST)
Olivo 8%
Acebuche 76%
Menorca 103 (+)
Olivo 4%
Higuera 5% Almendro 7%*
360 (+)
Viñedo 13%
Mallorca
Acebuche 30%
Almendro 39% Xf subsp. multiplex ST6*
Xf subsp. multiplex ST6*
84 (+) Xf subsp. multiplex ST7
Ibiza Xf subsp. fastidiosa ST1
Xf subsp. pauca ST80
Olivo 33% Total positivos = 547 (Nov 2017)
Acebuche 50% Subespecie
Almendro 3%*
*Subespecie por determinarSituación en España (Islas Baleares)
➢ Desde mediados de 2017 según Plan de Contingencia:
Erradicación de positivos
Aproximadamente el 60% de las plantas positivas eliminadas
Número de Positivos
Isla Positivos eliminados TOTAL eliminados
Mallorca 360 171 2.263
Ibiza 103 88 318
Menorca 84 64 98
Formentera 0 0 1
TOTAL 547 323 2680Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro
Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSICEnfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Situación en España (C. Valenciana, Alicante)
➢ 1st foco: 29 junio 2017, 1 parcela; 2nd foco: 25 julio 2017, 6º febrero 2018
Guadalest
➢ Xylella fastidiosa subsp. multiplex ST6
European Conference on Xylella fastidiosa 2017: finding answers to a global problem
46➢ Xylella fastidiosa
subsp. multiplex ST6
➢ Desde junio 2016: 35 municipios en zona
demarcada (22 en la zona infectada)
Fuente: http://www.agroambient.gva.es/web/agricultura/Xylella-fastidiosaEnfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa en Almendro Foto: Juan A. Navas Cortés, IAS-CSIC
Características de Xylella fastidiosa que
dificultan su manejo
Confinada en el xilema de las plantas o
en insectos vectores (estilo de vida dual)
Posee ‘pili’ (movilidad vertical en el
xilema y adhesión-biopelículas) pero no
flagelos: presente en raíz y parte aérea
Amplia gama de plantas huésped (359
especies, 75 familias botánicas) en muchas
de ellas como infecciones asintomáticas
Capacidad de desarrollo en un amplio rango
de condiciones climáticas, aunque las bajas
temperaturas limitan su supervivencia
Se transmite por insectos que
se alimentan del xilema
➢ De difícil manejo una vez se ha
establecido en un territorioProyectos de financiación internacional (H2020): • POnTE ‘Organismos nocivos que amenazan Europa’ • XF-ACTORS ‘Contención de Xylella fastidiosa mediante una estrategia de investigación orientada y multidisciplinar’ • CURE –XF ‘Creación de capacidad y despertar la conciencia en Europa y países terceros para hacer frente X. fastidiosa’ •Acción COST ‘Xanthomonas y Xylella fastidiosa’ • EUPHRESCO ‘Armonización de métodos de detección’
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NUEVE CAPÍTULOS DE GENERALIDADES
SIETE CAPÍTULOS ESPECÍFICOS
Autores (56) ➢ 9 autores españoles (capítulos generales) ➢ 31 autores españoles (capítulos específicos de Baleares y C. Valenciana) ➢ 1 autor uruguayo, brasileño y costaricense (cap. específico EEUU) ➢ 3 autores brasileños (cap. específico Brasil) ➢ 3 autores italianos (cap. específico Italia) ➢ 9 autores franceses (cap. específico Francia) Figuras, fotos, tablas, bibliografia, …
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